Proceso de invasión de <i>Corbicula fluminea</i> (Müller, 1774) en la Patagonia argentina

Abstract

Una especie invasora es una especie exótica o no nativa que atraviesa una serie de pasos desde su establecimiento hasta su dispersión en un nuevo ecosistema natural o seminatural. Es un agente de cambio y representa una de las principales amenazas para la biodiversidad nativa. La introducción de estas especies ocasiona problemas ambientales, económicos y sociales, tales como la alteración de los ecosistemas naturales, cambios en la dieta de las especies nativas, transmisión de enfermedades y pérdidas económicas en procesos industriales. La “almeja asiática” Corbicula fluminea (Müller 1774) es una de las especies invasoras más omnipresentes en los ecosistemas de agua dulce del planeta. Posee una distribución nativa que incluye el sureste de China, Corea y el sureste de Rusia, y se ha extendido por casi todos los países de Europa y de América, en donde se registra desde Canadá hasta la Patagonia. Esta especie, considerada ingeniero de ecosistemas, modifica sustancialmente el ambiente, principalmente con sus actividades de filtración, excreción y bioturbación. Es a partir de estas actividades que alterar el flujo de energía y el ciclo de nutrientes, la penetración de luz en la columna de agua y la transferencia de partículas del agua al sedimento. Algunos de estos cambios físicos y químicos, originan a su vez cambios bióticos. Por ejemplo, su efecto sobre los nutrientes influye sobre los ensambles de productores primarios con alteraciones en las redes tróficas. Provee un sustrato duro que funciona como hábitat, refugio y/o sustrato para algunas especies o, por el contrario, desplaza y/o reduce los hábitats disponibles para otros macroinvertebrados. Por filtración puede disminuir el reclutamiento de otras especies de bivalvos con larvas planctónicas, así como la abundancia de especies del fitoplancton. Puede cambiar la vía energética principal del sistema pelágico a bentónico (principalmente por filtración y excreción) en función de las concentraciones de nutrientes o por excreción de células viables en la superficie del sedimento. Debido a que el manejo de las invasiones biológicas es el resultado directo del desarrollo del conocimiento y la valoración de la descripción, predicción y riesgo, el propósito de este trabajo fue realizar un análisis de proceso de invasión de esta especie en la región patagónica, donde C. fluminea se encuentra en avance. Los objetivos generales fueron caracterizar el estado de avance de la invasión y la dinámica poblacional de C. fluminea en Patagonia, y la influencia de su presencia en la calidad del agua y sedimentos y en los ensambles biológicos de los ecosistemas acuáticos de la región. Para el estudio se seleccionó el río Limay, en el que la invasión está ocurriendo: sus nacientes, en el Lago Nahuel Huapí, están libre de C. fluminea; su sector medio posee parches de pequeñas poblaciones y hacia su confluencia con el río Neuquén la invasión está ya extendida y es abundante. En el río Limay se realizó un muestreo diagnóstico de su distribución espacial en riberas y humedales anexos hasta encontrar tramos no invadidos. Para el análisis de la influencia de la invasión en variables físico-químicas y biológicas, se usaron comparaciones entre sitios invadidos y no invadidos, como condición de referencia. Se muestrearon las secciones del río (invadido: Arroyito, y no invadido: Fortín Nogueira), y de embalses [invadido: Ezequiel Ramos Mexía (Chocón), y no invadido: Pichi Picún Leufú]. Se muestrearon otras dos localidades, el humedal Pantanito, en la llanura de inundación del Limay medio, y Paso Córdoba, en el río Negro. Las muestras de esta última fueron utilizadas para los análisis histológicos. Las muestras de las poblaciones de C. fluminea se colectaron manualmente con la ayuda de una pala, en las zonas de costa de los distintos ambientes analizados. Las muestras de bentos (juveniles y adultos) se tomaron de superficies conocidas de 0,36 m2 y 30 cm de profundidad, definidas con un cuadrante de PVC (policloruro de vinilo) de estas medidas, y se tamizaron bajo agua con mallas de 10,0 y 1,0 mm de abertura. Se analizó la presencia de larvas en el plancton por medio de muestreos con red de plancton en las aguas superficiales (hasta 0,5 m de profundidad) de todos los sitios. Se analizó la potencialidad de las poblaciones de la región de incubar larvas en hemibranquias, a partir de cortes histológicos, y su potencial capacidad dispersante, cuando las almejas son usadas como carnada viva. Además, se complementó con una encuesta aplicada a pescadores de la región, para caracterizar el perfil de pesquería y su potencial rol de vector en la dispersión. Durante el muestreo físico-químico se determinaron in situ: temperatura, pH, conductividad eléctrica, oxígeno disuelto, porcentaje de saturación y granulometría. En el laboratorio se determinaron fósforo y nitrógeno totales del agua, sólidos suspendidos totales, clorofila a y calcio en agua, así como también materia orgánica, fósforo y nitrógeno total en sedimento. Los muestreos de los ensambles de macroinvertebrados acuáticos bentónicos se realizaron con una red con marco en forma de D de 30 cm de diámetro con malla de 500 µm y se tomaron tres réplicas en cada uno de los 4 sitios, cada una con un área de 30 × 150 cm. Se aplicó el enfoque de grupos funcionales basados en adaptaciones morfológicas y conductuales para adquirir sus alimentos: fragmentadores, raspadores, colectores-filtradores, recolectores, depredadores, y picadores herbívoros. Para el muestreo del fitoplancton se usó una red (malla de 20 µm) para filtrar el agua superficial en cada sitio de muestreo, y para el fitobentos se utilizó el raspado de rocas del fondo. En la cuantificación de ambos se reportó la abundancia relativa de taxones en al menos 300 “unidades de células” o “unidades de conteo naturales”. En estos grupos se usó también un enfoque de grupos funcionales diferenciados por rasgos o adaptaciones especializadas, del código alfanumérico (A-Z). De acuerdo a los requerimientos de los datos, estos fueron analizados mediante la aplicación de métodos estadísticos univariados, bivariados y multivariados, con diferentes paquetes estadísticos En los casos en los que fue necesario, se realizó previamente una verificación de la normalidad y homogeneidad de la varianza mediante la prueba de Shapiro-Wilk y la prueba de Levene, respectivamente y, cuando se requirió se transformaron los datos mediante el log (x+1) o raíz cuadrada. Para evaluar las diferencias en las variables ambientales y métricas de las comunidades entre los sitios se utilizó ANOVA de una vía con sitio invadido/no invadido como variable categórica. En el caso de datos no aptos para el uso de métodos paramétricos, se utilizó ANOVA no paramétrico por rangos de Kruskal-Wallis o la prueba de Mann Whitney para pares de comparaciones. Las relaciones entre los sitios de muestreo, abundancia de C. fluminea, variables ambientales, moluscos nativos, grupos funcionales y clases de microalgas fueron también examinadas mediante métodos de ordenamiento. Para verificar la significancia de los modelos obtenidos se utilizó el test de permutación de Monte Carlo. Los resultados obtenidos mostraron que el proceso de invasión de Corbicula fluminea en el río Limay, Patagonia argentina estuvo condicionado por la interacción entre los requerimientos y estrategias ecológicas de esta especie invasora y, las características ambientales particulares de esta región, que además determinaron sus impactos (invasividad e invasibilidad, respectivamente). El punto de mayor avance de este a oeste, por el río Limay se localizó en el humedal Pantanito, en la llanura de inundación del Limay medio, lo que, junto a fechas y localizaciones de registros previos, indica una dispersión este-oeste por el Limay lenta, comparativamente menor a las tasas de dispersión registradas para C. fluminea en otros ambientes, lo que se asocia con las relativas bajas temperaturas. La incubación de larvas en branquias, influenciada por los bajos valores de temperatura, se considera una estrategia exitosa (invasividad) frente a esta restricción ambiental, al liberarse individuos juveniles, con mayor probabilidad de éxito. La dispersión a través de larvas en branquias, está relacionada a su vez con la dispersión antrópica de la especie, pues su uso como carnada viva pone a esta actividad como vector potencial de la invasión en la región, que podría suponer una presión de los propágulos para sitios no invadidos en los que se use esta forma de pesca. La principal diferencia encontrada en los sitios invadidos, respecto a la calidad físico-química del agua y de los sedimentos, es el incremento en la concentración de Ca y P en la columna de agua. Se infiere que esto fue causado por resuspensión del sedimento de las sales insolubles de Ca-P como consecuencia de la bioturbación provocada por C. fluminea en su actividad excavatoria. Este cambio tendría una retroalimentación positiva con el crecimiento de las poblaciones de la almeja, en tanto incrementa las concentraciones de Ca, un requerimiento para esta especie (invasividad). La reducción de los bivalvos nativos u organismos del grupo funcional colectores-filtradores en general de sitios invadidos, como gastrópodos, coleópteros y tricópteros puede estar relacionada con la presencia de C. fluminea. La competencia por el recurso alimento, que fue limitado en los sitios estudiados (oligotrofia) se asoció con este impacto negativo en la abundancia de algunos macroinvertebrados acuáticos en presencia de esta especie invasora. El grupo de macroinvertebrados favorecido fue efemeróptera, principalmente algunas especies recolectoras que muestran una forma corporal aerodinámica y son buenas nadadoras, lo que conductualmente permite mejores oportunidades en la obtención del alimento, que pudo favorecerse por la acción bioturbadora de esta especie. No se observó un impacto de invasión en los grupos algales del fitoplancton, pero sí se vieron afectadas la riqueza y estructura de los ensambles del fitobentos. La evidencia sugiere que la presencia de C. fluminea ocasionó la predominancia de especies de algas que forman colonias largas que se extienden más allá de la capa límite de los microambientes turbios a su vez por la actividad de la especie, lo que les permite explotar recursos (luz) que no están disponibles para otras especies más pequeñas. La invasión podría seguir avanzando con un ritmo lento por toda la Patagonia, debido a la limitante que representan las bajas temperaturas de invierno de la región. Por otro lado, las poblaciones se mantendrían en relativas bajas densidades, debido a la escasez del recurso alimento, por la oligotrofia de la mayoría de los grandes cuerpos de agua de la Patagonia. La dispersión estaría mediada principalmente por la pesca con carnada viva con presencia de larvas en branquias, y la falta de control/vigilancia permanente sobre este principal vector.

An invasive species is a exotic or non-native species that establishes itself in natural or semi-natural habitats or ecosystems; it is an agent of change and represents one of the main threats to native biodiversity. The introduction of these species causes environmental, economic and social problems, as the disruption of natural ecosystems, changes in the diet of native species, disease transmission and economic losses in several industrial processes. The “Asian clam” Corbicula fluminea (Müller 1774) is one of the most ubiquitous invasive species in freshwater ecosystems. Its native range includes southeastern China, Korea and southeastern Russia, and its distribution extended to almost all the countries of Europe and in America the species occurs from Canada to Patagonia. Corbicula fluminea is considered as an ecosystem engineer, because it substantially modifies the environment, by filtration, excretion and bioturbation activities. These processes can alter the flow of energy, the cycles of nutrients, the penetration of light into the water column and the transference of particles from water to sediment. Some of these physical and chemical changes, in turn, originate biotic changes. For example, its effect on nutrients affects the assemblages of primary producers with alterations in the trophic networks. Valves of C. fluminea provides hard substrates that functions as a habitat and/or refuge for some species. It also displaces and/or reduces the habitats available for other species: by filtration it can decrease the recruitment of other species of bivalves with planktonic larvae, as well as the abundance of phytoplankton species. It can change the main energy pathway of the pelagic system to benthic (mainly by filtration and excretion) depending on nutrient concentrations or by excretion of viable cells on the sediment surface. Because the management of biological invasions is the direct result of the development of knowledge and the assessment of the description, prediction and risk of invasions, the purpose of this research was to carry out an analysis of the invasion process in advance of C. fluminea in the Patagonian region. The overall objectives were to analyze the progress of the invasion and population dynamics of C. fluminea in Patagonia, and the influence of their presence on the quality of water and sediments and also in biological assemblages of freshwater ecosystems. For the study, the Limay River was selected, in which the invasion is dispersing: its sources Lake Nahuel Huapí is free of C. fluminea; downstream in its middle section there are patches of small populations and towards its confluence with the Neuquén River the invasion is already widespread and abundant. For the study, the Limay river was selected, where a diagnostic sampling of its spatial distribution was carried out on banks and annexed wetlands to non-invaded sites. For the analysis of the influence of invasion on physicochemical and biological variables, comparisons between invaded and non-invaded sites were used as a reference condition. The river (invaded: Arroyito and non-invaded: Fortín Nogueira), and reservoirs (Ezequiel Ramos Mexía invaded and non-invaded Pichi Picún Leufú) sites were sampled. Two other locations were sampled, the Pantanito wetland, in the middle Limay floodplain, and Paso Córdoba, in the Negro river. The samples from the Paso Córdoba were used in the histological analyses. Samples of C. fluminea populations were collected with a shovel in the coastal areas of the environments. The samples of benthos (juveniles and adults) were taken from known surfaces 0.36 m2 (depth: 30 cm), defined with a PVC quadrant and were sieved under water with meshes of 10.0 mm and 1.0 mm aperture, respectively. The presence of larvae in the plankton was sampled in the surface waters (up to 0.5 m depth) in all the sites, with a plankton net. The capacity of the species to incubate larvae in hemibranches in the region, was studied from histological slides, considering the potential dispersal capacity, of clams when they are used as live bait. In addition, a complementary questionnaire was applied to fishermen of the region, with the purpose to characterize the fishery profile and its potential role as a vector in dispersion of the species. During the physical-chemical sampling, the following variables were determined in situ: temperature, pH, electrical conductivity, dissolved oxygen, percentage of saturation and granulometry. In the laboratory total water phosphorus and nitrogen, total suspended solids, chlorophyll a and calcium were determined in water; and organic matter, phosphorus and total nitrogen were determined in sediment. The samplings of the aquatic macroinvertebrate assemblages (benthos) were carried out with a D-shaped frame net of 30 cm in diameter and 500 μm of mesh. Three replicates were taken in each of the 4 sampling sites (surface: 30 × 150 cm). The approach of functional groups based on morphological and behavioral adaptations was applied: scrapers, piercers, shredders, collector-gatherers, collector-filterers and predators. A net (20 μm mesh) was used for phytoplankton sampling, to filter the surface water at each sampling site. The phytobenthic samples were carried by scraping of bottom rocks. The relative abundance of taxa was reported respect to at least 300 "cell units" or "natural counting units". In these algal groups, an approach of functional groups differentiated by traits or specialized adaptations of the alphanumeric code (A-Z) was also applied. According to the data requirements, univariate, bivariate and multivariate statistical methods were conducted, using different statistical packages. Verification of the normality and homogeneity of the variance was previously carried out, using the Shapiro-Wilk and Levene tests, respectively. When it was required, the data were transformed using the log (x + 1) or square root. One-way ANOVA with invaded and non-invaded sites as a categorical variable was used to evaluate the differences between the sites, with respect to environmental variables and community metrics. In the case of data not suitable for the use of parametric methods, nonparametric ANOVA by Kruskal-Wallis ranks or the Mann Whitney test for pairs of comparisons were used. The relationships between sampling sites, abundance of C. fluminea, environmental variables, native mollusks, functional groups and classes of microalgae were also examined by means of ordering methods. To verify the significance of the models obtained, the Monte Carlo permutation test was used. The results obtained showed that the invasion process of Corbicula fluminea in the Limay River, Patagonia was conditioned by the interaction between the requirements and ecological strategies of this invasive species and the particular environmental characteristics of this region (invasiveness and invasibility, respectively), which also determined the impacts of species. The most distant point of invasion (east to west), along the Limay River, was located in the Pantanito wetland, in the middle Limay floodplain, which. These data together with previous records, indicates a slow east-west dispersion through the Limay, comparatively to other higher dispersion rates recorded for C. fluminea in other environments, mainly related to the relative low temperatures. The incubation of larvae in hemibranches, also influenced by the low temperature values, is considered a strategy (invasiveness) against this environmental restriction, as juvenile individuals are released, with a higher probability of success. The dispersion through larvae in hemibranches, is to also related to the anthropic dispersal of the species, as it is used as live bait. This shows the importance of fishing practices as a potential vector of the invasion in the region, which could mean a pressure of propagules for non-invaded sites. The increase in the concentration of Ca and P in the water column was the main difference found in the invaded sites, with respect to the physical-chemical quality of the water and sediments. From these results could be inferred that the cause was the resuspension of the sediment of the insoluble salts of Ca-P as a consequence of the bioturbation by C. fluminea in its excavation activity. This change would have a positive feedback with the growth of clam populations, while increasing Ca concentrations is a requirement for this species (invasiveness). The reduction of native bivalves or organisms of the collector-filter functional group in general from invaded sites, such as gastropods, coleopterans and trichopterans, may be related to the presence of C. fluminea. The competition for the food resource, which was limited in the studied sites (oligotrophy) could have caused this negative impact on the abundance of some aquatic macroinvertebrates in the presence of this invasive species. The favored group of macroinvertebrates that of ephemeropterans, mainly some foraging species that show a hydrodynamic body shape and are good swimmers, which behaviorally allows better opportunities in obtaining food, which could be favored by the bioturbating action of this species. No invasion impact was observed in the algal groups of phytoplankton, but the richness and structure of the phytobenthos assemblages were affected. Evidence suggests that the presence of C. fluminea caused the predominance of species of algae that form long colonies and extend beyond the turbid boundary layer of microenvironments caused by the activity of the species. This strategy allows these species to exploit resources (light) that are not available to other smaller species. The invasion could continue to advance at a slow pace throughout Patagonia, due to the low winter temperatures in the region as limitation. On the other hand, the populations would remain at relatively low densities, due to the limited food as a resource, due to the oligotrophy of most of the highest water bodies of Patagonia. The dispersal would be mainly mediated by fishing with live bait with the presence of larvae in hemibranches, and the lack of permanent control / surveillance over this main vector.