Sistemática de los roedores de la tribu Akodontini (Cricetidae: Sigmodontinae) en base a caracteres morfológicos y moleculares

Abstract

La tribu Akodontini es el segundo grupo más numeroso (en cantidad de géneros y especies) de los roedores Sigmodontinae, la subfamilia viviente más diversa de los Cricetidae. Distribuidos en buena parte de América del Sur, aunque con escasa representación en Amazonía y virtual ausencia en la mayor parte del territorio chileno y altas latitudes de Argentina, actualmente es el único clado de sigmodontinos que carece de una evaluación sistemática integral que combine datos morfológicos y moleculares e incluya a todos sus géneros. Sobre la base de 183 caracteres morfológicos (39 descriptos por primera vez en esta contribución), de los cuales 45 corresponden a morfología externa (13 novedosos), 10 a sistema digestivo (7 novedosos), 7 a sistema reproductor masculino, 73 a morfología del cráneo (12 novedosos), 34 a morfología dentaria (6 novedosos) y 14 a morfología del esqueleto axial y apendicular (1 novedoso) y cinco marcadores moleculares (i.e., citocromo b, exón 6 del gen codificante para la matriz de la dentina, exón 10 del receptor de la hormona del crecimiento, primer exón de la proteína de unión del interfotoreceptor del retinoide y exón único del gen activador de la recombinación), se evaluaron las relaciones filogenéticas de los akodontinos. A la par se abordaron aspectos de su registro fósil, posibles eventos de codivergencia parásito-hospedador y su empleo como marcadores taxonómicos, tiempos de divergencia y biogeografía histórica. El análisis de los caracteres morfológicos permitió el reconocimiento de nuevos rasgos con potencial valor filogenético (e.g., morfología del rinario y estructuras asociadas), así como otros escasamente utilizados en análisis de este tipo (e.g., arrugas palatinas, lengua, vesícula biliar). Para resolver la sistemática de la tribu, cada conjunto de caracteres fue analizado de forma independiente para luego ser combinados en una única matriz (evidencia total) que incluyó a todos los géneros del grupo (n=16). El análisis cladístico de los Akodontini vivientes (47 taxones, 183 caracteres) resolvió pobremente las relaciones internas; sin embargo, se recuperaron asociaciones previamente discutidas en la literatura, como el grupo compuesto por i) Akodon mimus, Blarinomys, Lenoxus, Oxymycterus spp., Podoxymys y ii) Gyldenstolpia, Kunsia y Scapteromys, así como la monofilia de algunos de los géneros (i.e., Bibimys, Brucepattersonius, Juscelinomys, Oxymycterus, Scapteromys). La incorporación en los análisis filogenéticos del registro paleontológico asociado a la tribu no fue concluyente acerca de sus relaciones y asignación tribal. Contra esto, la exploración morfológica realizada apoyó la evidencia previa descartando a Dankomys simpsoni, D. vorohuensis (= Chukimys vorohuensis) y Necromys bonapartei como integrantes de la tribu Akodontini. Esto último no es menor si se tiene en cuenta que N. bonapartei ha sido recurrentemente considerado no solo el akodontino más antiguo (Plioceno Inferior), sino también utilizado para calibrar filogenias de Sigmodontinae. Por otra parte, se confirmó la inclusión de Akodon kermacki y Akodon magnus al registro paleontológico de los akodontinos, constituyendo las formas más antiguas del grupo. El análisis molecular concatenado de los cinco genes independientes recobró tres clados bien sustentados que resultan concordantes con agrupaciones informales previamente mencionadas en la literatura. Las relaciones filogenéticas-genealógicas de algunos géneros y especies pusieron en evidencia diversidad subestimada (e.g., revalidación del género Microxus para contener a Akodon mimus, valores de divergencia intraespecífica altos, que sugieren más de una especie en el género monotípico Blarinomys) y sobrestimada (e.g., Brucepattersonius guarani, B. misionensis, B. paradisus, evaluados sobre material topotípico, sinónimos junior de B. iheringi). El análisis integral de la evidencia morfológica y molecular apoyó la distinción de tres clados principales fuertemente sustentados, permitiendo resolver parte de las relaciones supragenéricas previamente reconocidas. En concordancia, aquí propuse un nuevo esquema clasificatorio mediante la redefinición de grupos genéricos: 1) Akodontini sensu stricto (~54 spp.) restringida a los géneros Akodon, Castoria, Deltamys, Microxus, Necromys, Podoxymys, Thalpomys y Thaptomys; 2) Oxymycterini (~18 spp.) conformada por Juscelinomys y Oxymycterus y 3) Scapteromyini (~15 spp.) representada por Bibimys, Blarinomys, Brucepattersonius, Gyldenstolpia, Kunsia, Lenoxus y Scapteromys. La evidencia conjunta permitió resolver problemáticas de menor nivel taxonómico como la validez de Microxus y justificar la permanencia de Chalcomys e Hypsimys en la sinonimia de Akodon. En relación a la asociación parásito-hospedador, la revisión realizada mostró mayor diversidad de parasitofauna en especies hospedadoras con rangos de distribución más amplios (ocupando diversos ambientes), hábitos y dietas más generalistas, aunque se detectaron algunas excepciones (e.g., Akodon azarae, A. montensis, Necromys lasiurus, Oxymycterus rufus, Scapteromys aquaticus). De los helmintos registrados, solo Caroloxyurys boliviensis, Shypachia alata y S. carlitosi (Oxyuridae) se identificaron como marcadores taxonómicos (alta especificidad hospedatoria), mostrando asociación específica con los clados recuperados en el esquema clasificatorio propuesto. C. boliviensis se asocia al clado conformado por Oxymycterus spp., S. alata al clado que incluye a Necromys spp. y Thaptomys sp., mientras que S. carlitosi se restringe al clado conformado por Akodon spp. La distribución de las especies parásitas consideradas marcadores de sus hospedadores podría explicarse fundamentalmente por procesos de “host switching” para C. boliviensis-Oxymycterus spp. y de codivergencia en Shypacia. La exploración parcial de procesos de codivergencia de Trichuris y roedores akodontinos reveló la asociación de T. navonae con Akodon montensis y Thaptomys nigrita; sin embargo, no se observó monofilia recíproca entre los individuos parásitos de ambas especies hospedadoras. La estimación de tiempos de divergencia permitió establecer que, aunque Akodontini sensu lato (es decir, el clado conformado por las tres tribus propuestas) surgió durante el Plioceno Inferior, la mayor parte de los eventos de diversificación responsables de la diversidad actual tuvieron lugar durante el Plioceno Superior-Pleistoceno. Cada una de las tribus se originó en el lado oriental de América del Sur, correspondiente a las actuales provincias biogeográficas de Chaco y Paraná y, con menor probabilidad, en la provincia Atlántica ubicada al sureste de Brasil (Bosque Atlántico). Se recuperaron dos áreas de endemismo: altas elevaciones de los Andes centrales de Argentina, Bolivia y Perú y sureste de América del Sur, específicamente en la región de Bosque Atlántico. Estas áreas fueron fundamentalmente definidas por taxones con altas tasas de diversificación, como Akodon y Oxymycterus. La combinación de distintos conjuntos de caracteres enriquecidos y la inclusión del registro paleontológico, asociación parásito-hospedador e historia biogeográfica de los Akodontini permitió generar una nueva hipótesis filogenética para este grupo de roedores morfológica y ecológicamente diversos, así como también divergentes a nivel molecular. Esta nueva propuesta taxonómica es un primer paso hacia la reconciliación de la variación morfológica, genética y geográfica de los taxones, resultando en el reconocimiento de tres grupos genéricos altamente cohesionados (i.e., Akodontini s.s., Oxymycterini, Scapteromyini). Además de favorecer un nuevo esquema clasificatorio, la información generada en esta tesis expuso una serie de aspectos relevantes que merecen ser considerados en futuras investigaciones. En primer lugar, invita a indagar en nuevos sistemas de la anatomía externa e interna (e.g., genitalia femenina, oído medio, rinario, turbinales), así como en otras fuentes de información útiles y poco exploradas en abordajes sistemáticos de roedores (e.g., parásitos como marcadores taxonómicos). Al mismo tiempo promueve a enfrentar diversas problemáticas taxonómicas a un nivel jerárquico menor que permitirían comprender la diversidad real del grupo (taxonomía alfa). Finalmente, de la integración de todos los aspectos antes señalados podrán ser resueltas preguntas clave acerca de la historia evolutiva de estas tribus y de la subfamilia, considerada una de las radiaciones adaptativas más exitosa de pequeños mamíferos.

The Akodontini tribe is the second largest group (in the number of genera and species) of Sigmodontinae rodents, which is the most diverse living subfamily of Cricetidae. Members of this tribe are mostly distributed in South America, although they are scarcely represented in the Amazonia, most of the Chilean territory, and high latitudes of Argentina. Currently, it is the only sigmodontine clade without a comprehensive systematic evaluation (i.e., integrating morphological and molecular data), and that it includes all its taxa. Based on 183 morphological characters (39 described for the first time in this contribution), of which 45 related to external morphology (13 novel), 10 to the digestive system (7 novel), 7 to the male reproductive system, 73 to skull morphology (12 novel), 34 a dental morphology (6 novel), and 14 a morphology of the axial and appendicular skeleton (1 novel) and five molecular markers (i.e., cytochrome b, exon 6 of the coding gene for dentin matrix, exon 10 of the growth hormone receptor, first exon of the retinoid interphotoreceptor binding protein and single exon of the recombination activator gene), the phylogenetic relationships of the akodontines were evaluated. At the same time, aspects of its fossil record, possible parasite/host codivergence events and their use as taxonomic tags, divergence times, and historical biogeography were addressed. The analysis of the morphological characters allowed the recognition of new traits with potential phylogenetic value (e.g., rhinarium and associated structures), as well as others scarcely used in analyzes of this type (e.g., palatal rugae, tongue, gallbladder). In order to solve the tribe's systematics, each set of characters was analyzed independently and then combined in a single matrix (total evidence) that included all their genera (n = 16). The cladistic analysis of the living Akodontini (47 taxa, 183 characters) poorly resolved the internal relationships, however, associations previously discussed in the literature were recovered, as the groups composed by i) Akodon mimus, Blarinomys, Lenoxus, Oxymycterus spp., Podoxymys, and ii) Gyldenstolpia, Kunsia, and Scapteromys, as well as the monophyly of some of the genera (i.e., Bibimys, Brucepattersonius, Juscelinomys, Oxymycterus, Scapteromys). The incorporation of the paleontological record associated to the tribe in the phylogenetic analyzes was not conclusive about its tribal relationships and assignment. Against this, the morphological exploration carried out supported the previous evidence discarding Dankomys simpsoni, D. vorohuensis (= Chukimys vorohuensis), and Necromys bonapartei as members of the Akodontini. The latter is relevant if we consider that N. bonapartei has been indicated as the oldest akodontine (early Pliocene) and used to calibrate phylogenies of Sigmodontinae. On the other hand, A. kermacki and A. magnus were added to the paleontological record of the Akodontini, being now the oldest forms of the group. The simultaneous molecular analysis of the five independent loci recovered three well-supported clades which are consistent with informal groupings previously mentioned in the literature. Phylogenetic-genealogical relationships within some genera and species showed underestimated diversity (e.g., revalidation of the genus Microxus to contain Akodon mimus high intraspecific divergence values, suggesting more than one species in the monotypic genus Blarinomys) and overestimated (e.g., Brucepattersonius guarani, B. misionensis, B. paradisus, evaluated on topotypic material, junior synonyms of B. iheringi). The comprehensive analysis based on morphological and molecular evidence supported the distinction of three main clades strongly supported, allowing resolving part of the previously recognized suprageneric relationships. In this context, I propose a new classification scheme by redefining generic groups. Thus, Akodontini s.s. (~ 54 spp.) is restricted to the genera Akodon, Castoria, Deltamys, Microxus, Necromys, Podoxymys, Thalpomys, and Thaptomys; Oxymycterini (~ 18 spp.) represented by Juscelinomys and Oxymycterus, and the Scapteromyini tribe (~ 15 spp.) is characterized by Bibimys, Blarinomys, Brucepattersonius, Gyldenstolpia, Kunsia, Lenoxus, and Scapteromys. The combined evidence also allows resolving problems of a lower taxonomic level such as the validity of Microxus, and justifying the permanence of Chalcomys and Hypsimys in the synonymy of Akodon. Regarding the parasite/host association, the review carried out showed a greater diversity of parasite fauna in host species with broader ranges of distribution (occupying different environments), and generalist habits and diets, with some exceptions (e.g., Akodon azarae, A. montensis, Necromys lasiurus, Oxymycterus rufus, Scapteromys aquaticus). On the helminths diversity present in Akodontini rodents, only Caroloxyuris boliviensis, Shypachia alata and S. carlitosi (Oxyuridae) were identified as taxonomic tags (high host specificity), showing specific association with the main clades recovered in the proposed classification scheme. C. boliviensis is found in the clade contains Oxymycterus spp., S. alata is limited to the Necromys spp., and Thaptomys sp. clade while S. carlitosi is restricted to the clade made up of Akodon spp. The distribution of the parasite species considered taxonomic tags of their hosts could be explained fundamentally by the “host switching” process for C. boliviensis-Oxymycterus spp. and codivergence in Shypacia. The partial exploration of codivergence events between Trichuris species and Akodontine rodents revealed the association of T. navonae with Akodon montensis and Thaptomys nigrita, however, reciprocal monophyly was not observed between the parasite individuals of both host species. Although Akodontini s.l. arose in the early Pliocene, most of the diversification events responsible for the present diversity of the group occurred during the late Pliocene-Pleistocene periods. Each of the tribes was originated in the eastern side of South America, which currently the biogeographic provinces of Chaco and Paraná and, with less probability, in the southeast of Atlantic province (Atlantic forest). Two areas of endemism restricted to high elevations were recovered in the central Andes of Argentina, Bolivia, and Peru, and southeastern South America, specifically in the Atlantic forest. These areas were fundamentally defined by Akodon and Oxymycterus, two genera with high rates of diversification. The combination of enriched character sets and the inclusion of the paleontological record, parasite/host association, and biogeographic history of Akodontini s.l. allowed to generate a new phylogenetic hypothesis for this morphologically and ecologically diverse rodents group, as well as divergent at the molecular level. This new taxonomic proposal is a first step towards reconciling the morphological, genetic, and geographical variation of taxa, resulting in the recognition of three highly cohesive generic groups (Akodontini s.s., Oxymycterini, Scapteromyini). Moreover to favoring a new classification scheme for Akodontini s.l., the information generated in this thesis exposed a series of relevant aspects that deserve to be considered in future research. First, it invites us to investigate new systems of external and internal anatomy (e.g., female genitalia, middle ear, rhinarium, turbinals), as well as other useful and little-explored sources of information in systematic approaches (e.g., parasites as taxonomic tags). At the same time, it encourages solving numerous taxonomic problems at a lower hierarchical level that will allow us to get closer to the real diversity of the group (alpha taxonomy). Finally, from the integration of all the aforementioned aspects, key questions about the evolutionary history of these tribes and the Sigmodontinae subfamily, considered one of the most successful adaptive radiations of the small mammals, can be resolved.