Nematodes Trichostrongylina parásitos de roedores sigmodontinos de la Cuenca del Plata argentina: aspectos taxonómicos, ecológicos y patrones de distribución parásito-hospedador

Abstract

El objetivo de este trabajo de Tesis fue abordar de manera integral el estudio de los nematodes Trichostrongylina que parasitan a los roedores Sigmodontinae de la Cuenca del Plata argentina, priorizando los estudios taxonómicos y de diversidad, que junto al enfoque ecológico contribuyan a interpretar los factores que influyen en su distribución geográfica y hospedatoria. El área de estudio forma parte de la Cuenca del Plata y abarcó 31 localidades de siete provincias y siete ecorregiones. Se trabajó con las infracomunidades de Trichostrongylina provenientes de 654 roedores sigmodontinos pertenecientes a 13 especies de las tribus Akodontini, Oryzomyini y Phyllotini colectados en el marco de distintos proyectos de investigación llevados a cabo entre los años 1999 y 2021. En total, se contabilizaron 27114 nematodes y se identificaron 18 taxa a nivel de especie; todos pertenecientes a la subfamilia Nippostrongylinae. (Heligmosomoidea, Heligmonellidae). Estos taxa pertenecen a los géneros Guerrerostrongylus (G. ulysi, G. zeta), Hassalstrongylus (H. argentinus, H. dollfusi, H. hoineffae, H. mazzai, Hassalstrongylus n. sp.), Mazzanema (M. fortuita, Mazzanema n. sp.), Stilestrongylus (S. aculeata, S. azarai, S. flavescens, S. freitasi, S. kaaguyporai, S. lanfrediae, S. stilesi), Suttonema (Su. delta) y Trichofreitasia (T. lenti). Para cada taxón se proporciona una descripción morfológica, tabla de medidas estándares, mapa de distribución geográfica y hospedatoria, registros de coparasitismo y un análisis estadístico de variables morfométricas. Además, se provee la primera caracterización molecular e hipótesis filogenéticas para las especies G. zeta, S. aculeata, S. azarai, S. flavescens, S. lanfrediae y S. stilesi. Todas las especies hospedadoras albergaron al menos una especie de Trichostrongylina. La prevalencia total fue de 71% y la intensidad media total de 57. En general, las especies de la tribu Oryzomyini fueron las que presentaron los mayores valores de riqueza específica parasitaria y diversidad, independientemente de la amplitud de su distribución geográfica. Además, mostraron una marcada predisposición a estar poliparasitadas. Las ecorregiones Chaco Húmedo y Delta e islas del Paraná presentaron la mayor diversidad y riqueza de especies parásitas posiblemente impulsadas por la abundancia de especies hospedadoras presentes en estas ecorregiones. Se registraron nipostrongilinos por primera vez en Holochilus vulpinus, Oligoryzomys fornesi, Calomys callidus y Necromys obscurus. Son 17 los nuevos registros hospedatorios: seis en O. fornesi (G. zeta, H. argentinus, H. hoineffae, H. mazzai, S. azarai y S. flavescens), tres en H. vulpinus (G. zeta, H. mazzai y S. stilesi morfotipo 2), dos en Oligoryzomys flavescens (H. hoineffae, H. mazzai) y Oligoryzomys nigripes (G. ulysi, H. hoineffae) y uno en C. callidus (H. hoineffae), Calomys callosus (S. azarai), Necromys lasiurus (T. lenti) y N. obscurus (S. stilesi morfotipo 4). Hassalstrongylus hoineffae es reportado por primera vez en Argentina. Los nuevos registros geográficos son 34 a nivel de ecorregión, 33 a nivel de provincia y 87 a nivel de localidad. Con los análisis de datos morfométricos se demostró la heterogeneidad intraespecífica que pueden mostrar estos caracteres, sobre todo los de estructuras blandas del extremo anterior. Para la mayoría de las especies estudiadas, no hubo asociación de la heterogeneidad morfométrica con variaciones en la morfología. En el caso de S. stilesi, se describieron cuatro morfotipos cada uno asociado a una especie hospedadora que, además de mostrar diferencias morfométricas entre ellos, presentaron diferencias morfológicas incluyendo caracteres de diagnóstico específico, requiriendo del aporte de otro tipo de evidencia para clarificar el estatus de los mismos. Lo resultados obtenidos ponen en evidencia la característica en común de la gran mayoría de los registros previos a este trabajo: bajos tamaños muestrales y/o áreas de muestreo limitadas que llevan a subestimar por un lado los rangos hospedatorios y geográficos y por otro la variabilidad morfométrica y morfológica de las especies. En este sentido, se propone revisar el estatus taxonómico de Hassalstrongylus puntanus (posible sinónimo junior subjetivo de H. hoineffae), Stilestrongylus franciscanus (=S. flavescens), Stilestrongylus oryzomysi (=S. azarai), Stilestrongylus rolandoi (=S. kaaguyporai) y Guerrerostrongylus uruguayensis (=G. zeta). Para todos los nipostrongilinos estudiados se reconoció la existencia de hospedadores principales y auxiliares teniendo en cuenta la magnitud relativa de los valores de prevalencia, intensidad y proporción de individuos. Se elaboraron mapas de distribución geográfica del parásito junto a la de sus hospedadores principales que permitieron identificar la existencia de restricciones ambientales en las distribuciones de algunos de ellos. A su vez, para cada especie hospedadora se reconocieron especies dominantes, codominantes y subordinadas en la comunidad de nipostrongilinos. Los resultados de este trabajo demuestran que la distribución geográfica de las especies de nipostrongilinos está determinada no solo por la presencia y abundancia de los hospedadores principales, sino que además se encuentra restringida a áreas geográficas con condiciones ambientales propicias para el desarrollo del ciclo de vida de estos parásitos. Este estudio proporciona un entendimiento más completo de los Trichostrongylina que parasitan a los roedores Sigmodontinae, al mismo tiempo que destaca la necesidad de considerar muestras más amplias y áreas de muestreo más extensas para comprender plenamente su diversidad y distribución.

The aim of this work was to comprehensively study the Trichostrongylina nematodes parasitizing Sigmodontinae rodents in the Argentinean Plata Basin, prioritizing taxonomic and diversity studies which, together with an ecological approach, contribute to the interpretation of the factors influencing their geographical and host distribution. The study area is part of the Plata Basin and encompassed 31 localities across seven provinces and seven ecoregions. The study focused on Trichostrongylina infracommunities from 654 sigmodontine rodents belonging to 13 species from the Akodontini, Oryzomyini, and Phyllotini tribes, collected in the frame of various research projects conducted between 1999 and 2021. In total, 27114 nematodes were counted and 18 taxa were identified at the species level, all belonging to the Nippostrongylinae subfamily (Heligmosomoidea, Heligmonellidae). These taxa belong to the genera Guerrerostrongylus (G. ulysi, G. zeta), Hassalstrongylus (H. argentinus, H. dollfusi, H. hoineffae, H. mazzai, Hassalstrongylus n. sp.), Mazzanema (M. fortuita, Mazzanema n. sp.), Stilestrongylus (S. aculeata, S. azarai, S. flavescens, S. freitasi, S. kaaguyporai, S. lanfrediae, S. stilesi), Suttonema (Su. delta), and Trichofreitasia (T. lenti). Morphological descriptions, standard measurement tables, geographical and host distribution maps, co-parasitism records, and statistical analysis of morphometric variables were provided for each taxon. Additionally, molecular characterization and phylogenetic hypotheses were provided for the species G. zeta, S. aculeata, S. azarai, S. flavescens, S. lanfrediae, and S. stilesi for the first time. All host species harbored at least one species of Trichostrongylina. The total prevalence was 71%, with a mean total intensity of 57. Overall, species of the Oryzomyini tribe exhibited the highest values of parasitic specific richness and diversity, regardless of the extent of their geographical distribution. Additionally, they showed a marked predisposition to be multi-parasitized. The Chaco Húmedo and Delta e Islas del Paraná ecoregions presented the greatest diversity and richness of parasite species, possibly driven by the abundance of host species in these ecoregions. Nippostrongylines were recorded for the first time in Holochilus vulpinus, Oligoryzomys fornesi, Calomys callidus, and Necromys obscurus. There were 17 new host records: six in O. fornesi (G. zeta, H. argentinus, H. hoineffae, H. mazzai, S. azarai, and S. flavescens), three in H. vulpinus (G. zeta, H. mazzai, and S. stilesi morphotype 2), two in Oligoryzomys flavescens (H. hoineffae, H. mazzai), and Oligoryzomys nigripes (G. ulysi, H. hoineffae), and one in C. callidus (H. hoineffae), Calomys callosus (S. azarai), Necromys lasiurus (T. lenti), and N. obscurus (S. stilesi morphotype 4). Hassalstrongylus hoineffae is reported for the first time in Argentina. There were 34 new geographic records at the ecoregion level, 33 at the province level, and 87 at the locality level. Morphometric data analysis demonstrated intra-specific heterogeneity in morphological characters, especially those of soft structures in the anterior extremity. For most studied species, there was no association between morphometric heterogeneity and morphological variations. In the case of S. stilesi, four morphotypes were described, each associated with a host species, which, besides showing morphometric differences among them, presented morphological differences, including diagnostic characters, requiring additional evidence to clarify their status. The results highlight a common characteristic of the vast majority of previous records: small sample sizes and/or limited sampling areas leading to underestimation of host and geographical ranges, as well as morphometric and morphological variability of species. In this regard, it is proposed to review the taxonomic status of Hassalstrongylus puntanus (possible junior subjective synonym of H. hoineffae), Stilestrongylus franciscanus (=S. flavescens), Stilestrongylus oryzomysi (=S. azarai), Stilestrongylus rolandoi (=S. kaaguyporai) and Guerrerostrongylus uruguayensis (G. zeta). For all studied nippostrongylines, the existence of principal and auxiliary hosts was recognized considering the relative magnitude of prevalence, intensity, and proportion of individuals values. Geographic distribution maps of the parasite and its principal hosts were elaborated, allowing the identification of environmental restrictions in the distributions of some of them. Additionally, dominant, co-dominant, and subordinate species in the nippostrongyline community were recognized for each host species. The results of this work demonstrate that the geographical distribution of nippostrongyline species is determined not only by the presence and abundance of their principal hosts but also restricted to geographical areas with suitable environmental conditions for the development of the life cycle of these parasites. This study provides a more complete understanding of Trichostrongylina parasitizing Sigmodontinae rodents while emphasizing the need to consider broader samples and larger sampling areas to fully understand their diversity and distribution.