Diversidad de la helmintofauna de anuros de la región pampeana: un estudio comparativo en ambientes antagónicos

Abstract

El presente trabajo abarca los aspectos taxonómicos y ecológicos de los helmintos parásitos asociados a 300 anfibios pertenecientes a cuatro especies con diferentes hábitos de vida, que habitan agroecosistemas con diferente uso del suelo. El estudio se realizó en 9 sitios localizados en los alrededores de la ciudad de La Plata, noreste de la Provincia de Buenos Aires, y se analizaron anuros pertenecientes a tres de las familias mejor representadas en el área de estudio: Pseudis minuta (Hylidae) que posee hábitos predominantemente acuáticos, Hypsiboas pulchellus (Hylidae) que es una especie con hábitos trepadores, Leptodactylus latrans (Leptodactylidae) con hábitos semi-acuáticos y Rhinella fernandezae (Bufonidae) que es una especie terrestre con hábitos fosoriales. Se describieron morfológicamente 12 taxones de helmintos: una especie de acantocéfalo, Pseudoacanthocephalus cf. lutzi (Echinorhynchidae); seis taxones de nematodes, Aplectana hylambatis, Aplectana sp., Cosmocerca parva, Cosmocercoides n. sp (Cosmocercidae), Rhabdias elegans (Rhabdiasidae) y Schrankiana sp. (Atractidae); un taxón de cestodes, Cylindrotaenia sp. (Nematotaeniidae); y cuatro taxones de digeneos Catadiscus uruguayensis, Catadiscus corderoi (Diplodiscidae), Rauschiella palmipedis, Macroderoididae gen. sp. (Macroderoididae). Para cada taxón se presentó una ficha taxonómica completa y previo a cada descripción se expuso una breve reseña de la familia y/o el género al cual pertenece, enumerándose las especies descriptas y citadas para la región Neotropical. Se elaboró, además, un inventario sobre los helmintos parásitos de las cuatro especies hospedadoras en la región Neotropical, registrándose las nuevas asociaciones parásito-hospedador y ampliándose el rango de especies hospedadoras del 50% de las especies de helmintos halladas. La prevalencia general de infección parasitaria fue del 40%. Se observó que P. cf. lutzi y C. uruguayensis son las especies con mayor distribución hospedatoria, encontrándose en tres especies hospedadoras. La primera de estas especies se encontró en H. pulchellus, L. latrans y R. fernandezae; y la segunda fue hallada en P. minuta, H. pulchellus y L. latrans, mientras que Aplectana hylambatis, Aplectana sp., Cosmocercoides n. sp., Schrankiana sp. y Catadiscus corderoi estuvieron presentes en una única especie hospedadora (los nematodes se hallaron asociados a L. latrans y el digeneo a R. fernandezae). Para el acantocéfalo P. cf. lutzi se registran dos nuevas asociaciones parásito hospedador, con los anfibios H. pulchellus y L. latrans. Con respecto a los nematodes, se describe una nueva especie para la ciencia, parasitando a L. latrans y se registran dos nuevas asociaciones parásito-hospedador entre R. elegans- L. latrans y R. elegans- R. fernandezae. Hypsiboas pulchellus es un nuevo hospedador para el cestode Cylindrotaenia sp., así como R. fernandezae e H. pulchellus lo son para los digeneos C. corderoi y R. palmipedis, respectivamente. Asimismo, se citan por primera vez cestodes y acantocéfalos asociados a la ranita del zarzal, H. pulchellus. Respecto a la distribución geográfica, se extiende considerablemente la distribución de dos especies de helmintos, Cosmocerca parva y Catadiscus corderoi, así como del género de nematodes Schrankiana, siendo este el primer registro del género en la provincia de Buenos Aires. Por primera vez, se cita a A. hylambatis y C. parva parasitando a L. latrans en Argentina y este último registro se constituye, además, como el primero de esta especie de helmintos en la provincia de Buenos Aires. La mayor parte de las especies de helmintos halladas en este estudio resultaron ser generalistas, y se localizaron en el tracto intestinal, siendo el intestino delgado el órgano más parasitado. La excepción la constituyó R. elegans, nematode hallado en los pulmones de los anfibios. En referencia a los análisis ecológicos, se observó una marcada relación entre el hábito de los hospedadores y los parásitos asociados, siendo los digeneos el grupo predominante en anfibios acuáticos y con hábitos trepadores (representantes de la familia Hylidae) y detectándose la presencia de nematodes con ciclo de vida directo en anfibios semiacuáticos y terrestres (representantes de las familias Leptodactylidae y Bufonidae). No obstante, los trematodes, con ciclo de vida acuático y heteroxeno, estuvieron presentes en todas las comunidades parásitas, dando cuenta de la estrecha relación de todos los hospedadores con el ambiente acuático. La mayor riqueza específica a nivel comunidad componente se observó en L. latrans, con un registro de nueve taxones de helmintos, dos trematodes, seis nematodes y un acantocéfalo. En P. minuta sólo pudo observarse una especie parásita (C. uruguayensis) y en H. pulchellus y R. fernandezae cuatro y cinco taxones, respectivamente. Se registraron valores similares de diversidad, equitabilidad y dominancia en las comunidades parásitas, reflejando codominancia y una representatividad equivalente de los taxones helmintos en la mayoría de los casos. La excepción la constituyó la comunidad de helmintos asociada a P. minuta, ya que C. uruguayensis fue la especie dominante y, por lo tanto, el valor de equitabilidad se acercó a 0. A nivel infracomunidad predominaron siempre las infecciones monoespecíficas, registrándose, sin embargo, casos de infecciones múltiples (dos a tres especies de helmintos) en las cuatro especies de anfibios analizadas. Los valores de riqueza a este nivel se incrementaron con el tamaño del hospedador Así, los valores más altos se registraron para las especies hospedadoras de mayor tamaño, R. fernandezae y L. latrans. Teniendo en cuenta las características biológicas de los hospedadores, y sus relaciones con la helmintofauna asociada, el sexo fue un factor determinante en la prevalencia y abundancia parasitaria en la comunidad de helmintos de P. minuta. Para el caso de H. pulchellus existieron diferencias entre sexos en cuanto a la intensidad y abundancia media de infección, siendo los valores mayores para los machos, y lo mismo ocurrió para R. fernandezae, con la salvedad de que los mayores valores se registraron en las hembras. Estas diferencias fueron testeadas estadísticamente en todos los casos. En cuanto a la relación entre el tamaño y los indicadores parasitológicos únicamente se observó una relación, inversa y significativa (p<0,05), entre el peso de los individuos de L. latrans y la abundancia parasitaria de una especie de digeneo, C. uruguayensis. Con respecto a la variabilidad estacional de las especies de helmintos, el efecto de la estación fue comprobado sobre dos de las poblaciones parásitas asociadas a H. pulchellus. La prevalencia de un acantocéfalo P. cf. lutzi, y un trematode, C. uruguayensis, ambos con ciclo de vida indirecto, fue mayor durante los meses correspondientes al otoño e invierno. Asimismo, los valores de riqueza específica a nivel infracomunidad fueron más elevados durante dichos meses. Para concluir, al comparar las helmintofaunas de H. pulchellus, L. latrans y R. fernandezae entre sitios de muestreo, la prevalencia parasitaria no varió significativamente de acuerdo con el uso del suelo. Los valores de abundancia y riqueza infracomunitaria de especies, por su parte, variaron de acuerdo al uso del suelo, siendo la abundancia mayor en los sitios cultivados y la riqueza mayor en los sitios ganaderos. Independientemente del uso del suelo la prevalencia, abundancia y riqueza fueron siempre mayores en L. latrans. Este es el primer trabajo que involucra aspectos ecológicos de los grupos parásitos para poblaciones de P. minuta, H. pulchellus y L. latrans en Argentina.

The present study covers the taxonomic and ecological aspects of the helminth fauna associated with 300 anurans belonging to four species with different living habits, of the three best represented families of amphibians in the study area: Pseudis minuta (Hylidae) has predominantly aquatic habits, Hypsiboas pulchellus (Hylidae) is an arboreal species, Leptodactylus latrans (Leptodactylidae) has semi-aquatic habits and Rhinella fernandezae (Bufonidae) is a terrestrial species with fossorial habits. In order to compare the helminth fauna associated with amphibians from agro-ecosystems with different land use, the study was conducted in nine sites located in the surroundings of La Plata city, at the northeast of the Buenos Aires Province. Twelve helminth taxa were morphologically described, an acanthocephalan species, Pseudoacanthocephalus cf. lutzi (Echinorhynchidae); six nematode taxa, Aplectana hylambatis, Aplectana sp., Cosmocerca parva, Cosmocercoides n. sp. (Cosmocercidae), Rhabdias elegans (Rhabdiasidae), and Schrankiana sp. (Atractidae); a cestode taxon, Cylindrotaenia sp. (Nematotaeniidae) and four trematode taxa Catadiscus uruguayensis, Catadiscus corderoi (Diplodiscidae), Rauschiella palmipedis, Macroderoididae gen. sp. (Macroderoididae). For each taxon, a complete taxonomic file was presented and a brief overview of the family and/or genus that the described taxon belongs to, with a list of the described and cited species in the Neotropical region. An inventory of helminth parasites of the four amphibian hosts studied in the Neotropical region is provided, adding the new parasite-host associations and expanding the range of host species for 50% of the helminths species found. The overall prevalence was 40 %. It was observed that Pseudoacanthocephalus cf. lutzi and Catadiscus uruguayensis have the greater hosts distribution, being found in three host species. The first species was found in H. pulchellus, L. latrans and R. fernandezae, and the second one was recovered from P. minuta, H. pulchellus and L. latrans; while Aplectana hylambatis, Aplectana sp., Cosmocercoides n. sp., Schrankiana sp. and Catadiscus corderoi were found in a single host species (nematodes were associated with L. latrans and the digenean with R. fernandezae). For the acanthocephalan, P. cf. lutzi, two new parasite-host associations with H. pulchellus and L. latrans, were recorded. Regarding nematodes, a new species to science is described parasitizing L. latrans, and two new parasite-host associations between R. elegans-L. latrans and R. elegans- R. fernandezae are recorded. Hypsiboas pulchellus is a new host for the cestode Cylindrotaenia sp., and R. fernandezae and H. pulchellus are new hosts for C. corderoi and R. palmipedis, respectively. Thus, the associations between cestodes and acanthocephalans with H. pulchellus are registered for the first time. Regarding their geographical distribution, the distributions of two species, Cosmocerca parva and Catadiscus corderoi, and the nematode genus Schrankiana were considerably extended, being the first record of this last genus in the Buenos Aires province. For the first time, A. hylambatis and C. parva are cited parasitizing L. latrans in Argentina, and this last record also constitutes the first of this parasite species in the Buenos Aires province. Most of helminth taxa found in this study were found to be generalist, and were found in the intestinal tract, the small intestine being the most parasitized organ. The exception was R. elegans, which was found in the amphibians’ lungs. In reference to the ecological analysis, a strong relationship between host´s habits and the associated parasites was observed, with the digeneans as predominant group in aquatic and arboreal amphibians (representatives of the Hylidae family) and detecting the presence of nematodes with direct life cycle in semi-aquatic and terrestrial amphibians (Leptodactylidae and Bufonidae). However, trematodes with aquatic and heteroxenous life cycle were always present in the parasite communities, noticing of the close relationship of all hosts with the aquatic environment. The greatest richness at component community level was observed in L. latrans, with a record of nine helminth taxa, two trematodes, 6 nematodes and one acanthocephalan. P. minuta presented only one parasitic species (C. uruguayensis) and H. pulchellus and R. fernandezae 4 and 5 taxa, respectively. Similar values of diversity, evenness and dominance were observed in parasitic communities, reflecting codominance and an equivalent representation of helminths taxa in most cases. The exception was the helminth community associated with P. minuta, where C. uruguayensis was the dominant species and, therefore, the value of equitability approached 0. At infracommunity level monospecific infections always predominated. However, cases of multiple infections (two to three helminth species) were recorded in the four amphibians analyzed. The values of richness at this level increased with the size of the host, thus, the highest values were recorded for the larger amphibians’ host, R. fernandezae and L. latrans. Taking into account the intrinsic biological characteristics of the host and their relationships with the associated helminth fauna, sex was a determining factor in the prevalence and abundance of the helminth community of P. minuta. For H. pulchellus there were differences between sexes in terms of intensity and mean abundance of infection, with higher values for males. The same situation was observed for R. fernandezae, except that the highest values were recorded in females. These differences were statistically tested in all cases. As for the relationship between size and parasitological indicators, only one inverse and significant relationship (p<0,05) between the weight of individuals of L. latrans and the abundance of digenean species, C. uruguayensis, was observed. Regarding the seasonal variability of helminth species in amphibians, season effects were found on two of the parasitic populations associated with H. pulchellus. The prevalence of the acanthocephalan P. cf. lutzi and trematode C. uruguayensis, both with indirect life cycle, was higher during the months corresponding to autumn and winter. Furthermore, species richness at infracommunity level was higher during those months. To conclude, we compared the helminth faunas of three host species, H. pulchellus, R. fernandezae and L. latrans between sampling sites. Parasite prevalence did not vary significantly according to land use. However, it was higher for most of the helminth species associated with amphibians from pasture sites. The values of abundance and infracommunities species richness, meanwhile, varied according to land use, with the highest abundance values in cultivated sites and increased richness in pasture sites. Regardless of land use, prevalence, abundance and richness were always higher in L. latrans. This is the first study involving ecological aspects of the parasite groups for populations of P. minuta, H. pulchellus and L. latrans in Argentina.