Estudio paleobiológico del abelisáurido <i>Skorpiovenator bustingorryi</i> (Dinosauria: Theropoda); paleohistología, reconstrucción muscular y neumaticidad

Abstract

Los abelisáuridos constituyeron uno de los grupos de dinosaurios carnívoros más exitosos que habitaron EuroGondwana durante el periodo Cretácico. Gran parte de la diversidad taxonómica de este grupo ha sido documentada en Patagonia. La anatomía de estos dinosaurios es bien conocida y existen numerosos estudios filogenéticos del grupo. Sin embargo, el conocimiento relativo a la paleobiología de los Abelisauridae es relativamente escaso. En particular, estudios integrales que involucren análisis paleohistológicos y reconstrucciones miológicas son aún más escasos. Por tal razón, en la presente tesis doctoral se investigan diferentes aspectos de la paleobiología de Abelisauridae a partir del estudio del ejemplar tipo Skorpiovenator bustingorryi Canale et al. 2009 proveniente de la Formación Huincul (Cenomaniano tardío-Turoniano temprano), provincia de Neuquén. Los objetivos principales del presente estudio son: 1) caracterizar la paleohistología de diversos elementos óseos a fin de determinar la estrategia de crecimiento, estadio ontogenético y edad relativa, presencia de tejidos metaplásicos, y tipo de ornamentación craneana; 2) reconstruir la musculatura de la cintura pélvica y miembro posterior, mediante la identificación de correlatos óseos asociados; y, 3) determinar el grado de neumatización craneana y postcraneana, y su relación causal con los tejidos blandos de origen. La paleohistología de Skorpiovenator fue analizada a partir de elementos craneanos, vertebrales y apendiculares. Aunque se observó cierta histovariabilidad entre las muestras, el tejido cortical se caracteriza en general por ser fibrolamelar, con mucha vascularización, y en las capas externas tiende a ser pseudolamelar avascular. No obstante, exhibe abundantes áreas con tejido Haversiano denso. El tejido cortical está atravesado por numerosas líneas de crecimiento detenido, y en una muestra, un Sistema Fundamental Externo está presente en la periferia cortical. Estos resultados indican que el crecimiento de Skorpiovenator era de carácter cíclico, siendo relativamente rápido en las primeras etapas de crecimiento y desacelerándose conforme avanzaba la ontogenia. Además, el espécimen constituye un adulto somáticamente maduro, con una edad mínima de 15 años. La histología también permitió corroborar la histogénesis de ciertos tejidos como: 1) presencia de una dermis osificada asociada a una cubierta queratinosa muy gruesa de huesos craneanos ornamentados; 2) costillas cervicales con un origen parcialmente periosteal, lo cual no permite descartar completamente un origen bifásico (por osificación metaplásica y periosteal en dos etapas); y, 3) presencia de un ligamento supraespinal calcificado que une las espinas neurales del sacro. Para la reconstrucción muscular, se utilizó la metodología del Soporte Filogenético Viviente para la identificación de correlatos óseos en arcosaurios actuales (cocodrilos y aves) y Skorpiovenator. Un total de 40 músculos apendiculares fueron reconstruidos donde se obtuvieron Niveles de Inferencia I y I´ de 65% para los orígenes y 77% para las inserciones; indicando una elevada cantidad de correlatos observados. Varios músculos protractores, retractores, abductores y aductores de la cintura pélvica y miembro posterior fueron inferidos, así como varios extensores y flexores de la rodilla y el autopodio, incluyendo mm. iliotibiales, mm. adductores femores, mm. femorotibiales, mm. iliofemorales, mm. caudofemorales, mm. gastrocnemii y mm. puboischiofemorales. Los resultados indican que Skorpiovenator presenta varios caracteres osteológicos compartidos con cocodrilos y aves. Entre ellos, estos caracteres indican que varios grupos musculares poseen orígenes topográficamente similares en el esqueleto a lo que ocurre en aves. Sin embargo, se observaron algunas inserciones que presentan patrones similares a los que se ven en cocodrilos. Por otro lado, la metodología aplicada permitió reconstruir la musculatura del pie, la cual suele estar ausente en reconstrucciones miológicas de terópodos en general. De esta manera, varios grupos musculares extensores (m. extensor digitorum longus, m. extensor digitorum brevis), flexores (m. flexor digitorum brevis, m. flexor digitorum longus), abductores (m. abductor II et IV), pronadores (m. pronator profundus) e interdigitales (mm. interdigitii), fueron reconstruidos en conjunto por primera vez para el pie de un terópodo, los cuales incluyen la musculatura pedal intrínseca. El arreglo muscular tiene cosas en común con ambos grupos de Archosauria actuales pero presenta algunas diferencias relacionadas con la morfología autopodial. La presencia de metatarsianos II-IV sin fusionar, aunque estrechamente articulados, indicaría inserciones separadas del m. tibialis anterior. De manera similar, los mm. gastrocnemii tendrían una inserción en la proyección proximoplantar del metatarso, que es funcionalmente similar al hipotarso aviano. No obstante, la presencia del metatarsiano V indica que estos músculos retendrían inserciones separadas, como ocurre en cocodrilos. Además, la morfología del metatarso distal indica que los músculos intrínsecos del pie estarían presentes y bien desarrollados con vientres carnosos, a diferencia de los paquetes mayormente tendinosos y agrupados en canal de las aves. Finalmente, la neumaticidad fue analizada tanto en el cráneo como en el esqueleto postcraneano. En primer lugar, el cráneo exhibe, externa e internamente, numerosos correlatos relacionados a neumaticidad. Las tomografías computadas revelaron varios recesos neumáticos (maxilar, lacrimal, basiesfenoidal, lateral timpánico) generados por la acción de divertículos derivados de los senos paranasales y paratimpánicos. Algunas cavidades presentes en ciertos elementos (e.g., nasales, articular) no tendrían un origen neumático. Sin embargo, la evidencia presente indica que la neumatización craneana de Skorpiovenator está relativamente menos desarrollada que la presente en otros terópodos ceratosaurios. Esto se debe a la ausencia de recesos nasales y frontales, los cuales en otros abelisáuridos se hayan ampliamente presentes en relación a la neumatización del seno paranasal. La neumaticidad postcraneana fue analizada en base a caracteres externos e internos. La serie cervicodorsal postatlantal se encuentra fuertemente neumatizada particularmente en los arcos neurales; mientras que los centros se caracterizan por pleurocelos presentes de manera variable en las cervicales, y de manera continua en las vértebras dorsales proximales y medias. Además, en general las costillas cervicales y dorsales están neumatizadas. La estructura interna de las vértebras cervicales y dorsales es camerada en los arcos neurales. Se observó cierta regionalización de la neumaticidad en los centros de la última vértebra cervical y las dorsales proximales-medias. Como fue hipotetizado previamente para otros terópodos no avianos, estas características constituyen correlatos que sustentan la presencia de pulmones ubicados en la región dorsomedial de la cavidad torácica y firmemente unidos al aspecto ventral de la columna, de manera similar a los pulmones avianos. Por otro lado, la presencia y extensión de los pleurocelos en las vértebras dorsales medias y posteriores de abelisáuridos estaría relacionado con el tamaño corporal variable entre diferentes taxones, en concordancia con estudios previos. El estudio integral del ejemplar tipo de Skorpiovenator bustingorryi utilizando tres aproximaciones diferentes arrojó información novedosa sobre la paleobiología de este taxón y de los abelisáuridos en general, siendo un precursor para futuros estudios de índole similar en este grupo de dinosaurios. Además, también provee de numerosos caracteres potencialmente útiles para futuros estudios filogenéticos. Este trabajo constituye el primer análisis donde se utiliza muchos elementos esqueléticos en la caracterización histológica en un abelisáurido en particular; así como la primera y más completa reconstrucción muscular del miembro posterior en un terópodo del hemisferio Sur.

Abelisaurids constituted one of the most successful groups of carnivorous dinosaurs that inhabited EuroGondwana during the Cretaceous period. Much of the taxonomic diversity of this group has been documented in Patagonia. The anatomy of these dinosaurs is well known and numerous phylogenetic studies of the group have been made. However, knowledge about the paleobiology of the Abelisauridae is relatively scarce. In particular, comprehensive studies based on paleohistological analysis and myological reconstructions are even scarcer. For this reason, in the present thesis, several aspects of paleobiology of abelisaurids are investigated using the holotype of Skorpiovenator bustingorryi Canale, Agnolín, Scanferla and Novas 2009 from the Huincul Formation (Late Cenomanian-Early Turonian), Neuquén province, as the object of study. The main objectives of this study are: 1) characterize the histology of different bone elements in order to determine the growth strategy, ontogenetic stage and relative age, presence of metaplastic tissues, and type of cranial ornamentation; 2) make a muscle reconstruction of the pelvic girdle and hindlimb, through the identification of bony correlates; and, 3) determine the degree of cranial and postcranial pneumatization, and its causal relationship with the soft tissues of origin. The paleohistology of Skorpiovenator was analyzed from cranial, vertebral and appendicular skeletal elements. Although some histovariability was observed among the samples, the cortical bone tissue is generally characterized by being fibrolamellar, highly vascularized, and showing a tendency to be pseudolamellar in the outer cortical layers. Nevertheless, it exhibits abundant areas of dense haversian tissue. The bone cortex has numerous lines of arrested growth, and in one sample, an External Fundamental System is present in the outer cortex. These results indicate that Skorpiovenator had a cyclical growth strategy, being relatively faster in early stages of growth, with a gradually slowing down as the ontogeny progressed. Furthermore, the specimen constitutes a somatically mature adult, with a minimum age of 15 years. Histology also allowed to confirm the histogenesis of several tissues such as: 1) the presence of an ossified dermis associated to a very thick keratinous covering on the ornamented cranial bones; 2) cervical ribs with a partial periosteal origin, which does not allow to rule out the possibility of a biphasic origin (by metaplastic and periosteal ossification in two stages); and, 3) the presence of a calcified supraspinal ligament joining the sacral neural spines. For muscle reconstruction, the Extant Phylogenetic Bracket methodology was used to identify bone correlates in extant archosaurs (crocodiles and birds) and Skorpiovenator. A total of 40 appendicular muscles were reconstructed with Inference Levels I and I' of about 65% for the origins and 77% for insertions; indicating a high amount of recognized correlates. Several protractor, retractor, abductor and adductor muscles of the hindlimb were inferred, as well as several extensors and flexors of the knee and the autopodium, including mm. iliotibiales, mm. adductores femores, mm. femorotibiales, mm. iliofemorales, mm. caudofemorales, mm. gastrocnemii and mm. puboischiofemorales. The results indicate that Skorpiovenator presents numerous osteological characters shared with crocodiles and birds. Some of these features indicate that several muscle groups have topographically similar origins as those present in birds, while others show the presence of muscle insertions similar to those seen in crocodiles. On the other hand, the applied methodology allowed the reconstruction of the foot musculature, which is usually absent in myological reconstructions of theropods in general. Thus, several muscle groups such as extensors (m. extensor digitorum longus, m. extensor digitorum brevis), flexors (m. flexor digitorum brevis, m. flexor digitorum longus), abductors (m. abductor II et IV), pronator (m. pronator profundus) and interdigital (mm. interdigitii) were reconstructed for the first time in a theropod foot, which include intrinsic pedal musculature. The muscle arrangement has some features in common with living groups of Archosauria, but also shows some differences related to the autopodial morphology. The presence of unfused, but tightly articulated, metatarsals II-IV would indicate separate insertions of the m. tibialis anterior. Similarly, the mm. gastrocnemii would have an insertion over the proximoplantar projection of the metatarsus, which is functionally similar to the avian hypotarsus. However, the presence of metatarsal V indicates that these muscles would retain separate insertions, as occurs in crocodiles. In addition, the morphology of the distal metatarsus shows that intrinsic muscles of the foot would be present and well-developed, unlike the muscle bundles reduced to tendons in birds. Finally, the cranial and postcranial skeletal pneumaticity were studied. At first glance, the skull exhibits several pneumatic correlates on the external and internal surfaces. CT scans revealed some pneumatic recesses (maxillary, lacrimal, basisphenoidal, lateral tympanic) probably formed by the action of diverticulae derived from the paranasal and paratympanic sinuses. In turn, certain cavities present in some elements (e.g., nasal, articular) would not have a pneumatic origin. Still, the present evidence indicates that cranial pneumatization of Skorpiovenator is relatively less-developed than the condition reported in other ceratosaur theropods. This is due to the absence of nasal and frontal recesses, which in other abelisaurids are variably present related to the pneumatization of the main paranasal sinus. The postcranial pneumaticity was analyzed based on external and internal features. The postatlantal cervicodorsal series is strongly pneumatized mostly in the neural arches; whereas the centra are characterized by pleurocoels variably present in cervicals, but are common in proximal and middle dorsal vertebrae. In addition, most cervical and dorsal ribs are pneumatized. The internal structure of the cervical and dorsal vertebrae is camerate, particularly in the neural arches. All this indicate that the pneumaticity has a somewhat regionalization, which is observed in the centra of the last cervical and dorsal proximal-middle vertebrae. As it was previously hypothesized for other non-avian theropods, these characteristics constitute correlates that support the inference of the presence of lungs firmly attached to the ventral aspect of the vertebral column and located in the dorsomedial region of the thoracic cavity; similarly to the condition of avian lungs. On the other hand, variation on the presence and extent of pleurocoels, in middle and posterior dorsal vertebrae, would be related to differences in body sizes among taxa, in agreement with previous studies. The comprehensive study of Skorpiovenator bustingorryi using three different approaches yielded novel information on the paleobiology of this taxon and of abelisaurids in general, being a precursor for future studies of the same nature in this group of dinosaurs. It also provides numerous new characters potentially useful for future phylogenetic studies. This work constitutes the first analysis in which numerous skeletal elements are used in the histological characterization of a ceratosaur theropod; as well as the first and most complete muscular reconstruction of the hindlimb in a theropod from Southern hemisphere.