Importancia de las abejas (Hymenoptera: Apoidea) en la polinización de cultivos de cucurbitáceas (Cucurbitaceae) en el área productiva del Cinturón Hortícola Platense

Abstract

La polinización llevada a cabo por animales representa un proceso crítico en el funcionamiento de los ecosistemas naturales debido a que cerca del 90% de las especies de angiospermas dependen de la polinización realizada por animales para reproducirse sexualmente, incluidos numerosos cultivos de importancia para la alimentación humana. Las abejas (Hymenoptera: Apoidea) representan el grupo de insectos más importantes que intervienen en la polinización de numerosas especies vegetales, tanto en poblaciones naturales como cultivos de interés agrícola. Entre los cultivos de importancia mundial, se encuentra la familia Cucurbitaceae que presenta numerosas especies cultivadas, algunas de las cuales pertenecen al género Cucurbita. Dicho género cuenta con especies cuyos individuos presentan flores unisexuales masculinas y femeninas sobre la misma planta, siendo dependientes de la presencia de vectores bióticos para su polinización, entre los cuales se destacan las abejas. Una de las especies es C. maxima Duchesne, domesticada exclusivamente en Sudamérica, y que es ampliamente cultivada en el Cinturón Hortícola Platense (CHP). El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de la diversidad de abejas (Hymenoptera: Apoidea) sobre la polinización y producción de frutos de cultivos de Cucurbitáceas en agroecosistemas hortícolas con distinto manejo agrícola (orgánico, convencional y en transición agroecológica) del Gran La Plata (Buenos Aires, Argentina). La presente tesis contó con los siguientes objetivos específicos: 1) Conocer y comparar la riqueza, abundancia y diversidad de las especies de abejas presentes en bordes de cultivo en establecimientos del CHP con diferentes manejos agrícolas (orgánicos, convencionales y en transición agroecológica). 2) Identificar las principales fuentes de alimento utilizadas por las abejas en bordes de cultivo del área de estudio. 3) Determinar y comparar la diversidad y composición de la apifauna presente en cultivos de cucurbitáceas bajo distintos manejos agrícolas llevados a cabo en los establecimientos hortícolas. 4) Evaluar la importancia de las principales especies de abejas en la polinización de cucurbitáceas a través de su eficiencia (número de granos de polen depositados en los estigmas florales en cada visita) y eficacia (porcentaje de fructificación). 5) Determinar las especies de abejas más importantes para la polinización de cucurbitáceas presentes en el CHP a través de su frecuencia de visitas y de su eficiencia. Los dos primeros objetivos fueron llevados a cabo en ocho establecimientos hortícolas ubicados en cinco localidades dentro del CHP durante dos temporadas consecutivas. Se registraron un total de 79 especies de abejas pertenecientes a 33 géneros agrupadas en las familias Andrenidae, Apidae, Colletidae, Halictidae y Megachilidae. El 53,16% de las especies observadas fueron consideradas como “comunes” en el área de estudio. La riqueza de abejas observadas varió según los períodos de actividad de cada especie en particular, con los valores más altos registrados durante el verano medio y el tardío. Las especies registradas presentaron diferentes grados de sociabilidad (solitarias, sociales y cleptoparásitas), hábitos alimenticios (oligolécticas y polilécticas) y sustratos de nidificación (por encima del suelo y por debajo del mismo). La diversidad de abejas presente en los bordes de cultivo no varió significativamente entre los distintos manejos agrícolas, sin embargo se observó una tendencia de valores más altos calculados para los establecimientos con manejo orgánicos y de transición agroecológica frente a los convencionales. La fenología de cada familia de abejas varió entre la primavera y el verano, presentando tendencias marcadas con un solo momento de mayor actividad excepto para la familia Halictidae que presentó dos picos. Las familias vegetales más utilizadas por las abejas fueron las Asteraceae, Fabaceae, Brasicaceae y Solanaceae, siendo la primera donde se registró más del 80% de las especies de abejas. Se registraron al menos 90 especies vegetales utilizadas como recurso alimenticio por las abejas de las cuales Carduus acanthoides L., Matricaria chamomilla L. y Picris echioides L. registraron la mayor cantidad de especies de abejas de forrajeando sobre ellas. Por otro lado, las especies vegetales más visitadas fueron Carduus acanthoides, Brassica rapa L., Trifolium repens L. y Matricaria chamomilla. El tercer objetivo fue estudiado durante las temporadas 2016-2017 y 2017-2018 a partir de las abejas que visitaron los cultivos de Cucurbita maxima presentes en seis de los establecimientos (dos de cada categoría de manejo). Se registraron un total de 16 especies de abejas agrupadas en las familias Apidae y Halictidae (ambas presentaron ocho especies). Las cinco especies más abundantes durante los muestreos fueron Apis mellifera, Peponapis fervens, Bombus pauloensis, Thytater analis y Augochlora amphitrite, siendo las cuatro primeras pertenecientes a la familia Apidae y la última a la familia Halictidae. Solo la especie A. mellifera fue clasificada como “constante” sobre el cultivo durante toda la temporada, mientras que B. pauloensis y P. fervens se comportaron como “accesorias” y el resto como “accidentales”. Los establecimientos con los valores más altos tanto de diversidad como de equidad, fueron aquellos con manejo de transición seguidos por los orgánicos y finalmente los convencionales. Con respecto a la actividad del conjunto de abejas sobre el cultivo, las abejas nativas permanecieron más activas durante las primeras horas de la mañana, mientras que la especie más abundante en los ensayos, A. mellifera, no presentó una tendencia marcada incrementando su presencia en tres horarios separados. El rol de las abejas en la polinización de cucurbitáceas fue evaluado a partir de la eficiencia y eficacia de cada especie, teniendo en cuenta su tamaño y el período de vuelo. Para ello se utilizó la técnica de exclusión de polinizadores por medio de una bolsa de voile. Los ensayos de polinización fueron llevados a cabo durante tres temporadas consecutivas (2016-2019) sobre C. maxima en siete establecimientos productivos. Los ensayos de eficiencia arrojaron que de las 16 especies de abejas registradas (familias Apidae y Halictidae) 15 de ellas fueron capaces de depositar polen sobre el estigma floral. Las especies de mayor tamaño depositaron significativamente más granos de polen sobre el estigma floral en una sola visita que el resto de las abejas. El valor máximo de granos de polen depositados fue de 2.356 registrado para la abeja B. pauloensis y solamente cuatro especies depositaron más de 1.000 granos de polen con una sola visita (B. pauloensis, Xylocopa augusti, P. fervens y A. mellifera). El valor promedio de granos de polen depositados para el conjunto de abejas fue de 121,41 ± 274,89, mientras que las tres especies con los mayores valores de promedio de depósito de polen fueron X. augusti, B. pauloensis y P. fervens. El estudio de la eficacia polinización de C. maxima por diferentes especies de abejas resultó en el 47% de flores femeninas polinizadas luego de una visita, de las cuales solo el 10% produjeron frutos que alcanzaron tamaños normales de cosecha. Finalmente la importancia de cada especie de abeja fue calculada como el producto de su eficiencia promedio con su abundancia relativa. Los resultados indican que sólo seis de las especies fueron consideradas como importantes para la polinización de C. maxima, destacándose tres de ellas como las más importantes (A. mellifera, P. fervens y B. pauloensis). El resto de las especies nativas tuvieron valores de importancia inferiores siendo las más reelevantes X. augusti, A. amphitrite y T. analis, destacándose la primera sobre el resto. Se observaron variaciones temporales en el orden de importancia de las especies, con A. mellifera como la especie más importante durante el inicio de la floración (primavera tardía y el verano temprano), luego la especie nativa P. fervens durante el verano medio y hacia el final de la temporada, las especies más importantes fueron la abeja melífera junto al abejorro B. pauloensis. En conclusión, de las 19 especies de abejas que fueron observadas en cultivos de C. maxima en el CHP, las especies pertenecientes a la familia Apidae (A. mellifera, P. fervens, B. pauloensis, X. augusti y T. analis) junto al halíctido Augochlora amphitrite fueron las especies más importantes en la polinización del cultivo (relación entre eficiencia y frecuencia de visitas). La abeja A. mellifera resultó ser la especie más importante debido a su elevada frecuencia de visitas al cultivo. Por otro lado, la contribución en la polinización de las especies de abejas nativas revisten de gran interés ante la ausencia A. mellifera o ante disminuciones en la abundancia de la misma. Se sugiere que una comunidad rica en diversidad de especies de abejas, como las observadas en establecimientos orgánicos o en transición agroecológica, aportaría un mejor servicio de polinización de cucurbitáceas a lo largo de la temporada comparado con una comunidad de pocas especies eficientes en el depósito de polen.

Pollination by animals represents a critical process in the functioning of natural ecosystems since 90% of angiosperm species depend on pollination by animals to reproduce sexually, including many crops importants to the human nutrition. Bees (Hymenoptera: Apoidea) represent the most important group of insects involved in the pollination of numerous plant species, both in natural ecosystem and managed crops. Among the crops of world importance, there is the Cucurbitaceae family that presents numerous cultivated species, some of which belong to the genus Cucurbita. This genus includes species whose individuals have unisexual male and female flowers on the same plant and which depend on the presence of biotic vectors for pollination, including bees. One of the most widely cultivated species is C. maxima Duchesne, domesticated exclusively in South America, and which is widely cultivated in Horticultural Belt of La Plata (CHP). The aim of this study was to evaluate the effect of bees diversity (Hymenoptera: Apoidea) on pollination and fruit production of Cucurbit crops in horticultural agro-ecosystems with different pest management (organic, conventional and agroecological transition) of Gran La Plata (Buenos Aires, Argentina). The thesis had the following specific objectives: 1) to know and compare the richness, abundance and diversity of species of bees present in field margins of crops in the Horticultural Belt of La Plata (CHP) under different pest management. 2) To identify the main sources of food used by bees in the field margins of crops in the study area. 3) To determine and compare the diversity and composition of the apifauna present in cucurbit crops under different pest managements carried out in the horticultural establishments. 4) to evaluate importance cucurbit pollination of the main bee species that visit flowers of these crops through their efficiency (number of pollen grains deposited on the floral stigmas each visit) and effectiveness (percentage of fruit set). 5) To determine the most important bee species in the pollination of cucurbits present in the CHP through their frequency of visits and their efficiency. The first two objectives were carried out in eight horticultural located in five locations within the CHP for two consecutive seasons. A total of 79 bee species belonging to 33 genera grouped in the families Andrenidae, Apidae, Colletidae, Halictidae y Megachilidae were recorded, 53,16% of the species were considered as “common” in the study area. The richness of bees observed varied according to the periods of activity of each species, with the highest values recorded during the middle and late summer. The species recorded showed different degrees of sociability (solitary, social and cleptoparasites), feeding habits (oligolectic and polylectic) and nesting substrates (above and below ground). The diversity of bees present at the field margin of the crop did not vary significantly between the different agricultural managements, however a trend of higher values calculated for fields with organic management and agroecological transition compared to conventional ones. The phenology of each bee family exhibited a unimodal with richness peaks between spring and summer except Halictidae family with a bimodal. The main plants families used by bees were Asteraceae, Fabaceae, Brassicaceae and Solanaceae. Asteraceae family was visited by more than 80% of the bee species. At least 90 plant species used as a food resource by bees were recorded, of which those that recorded the most species foraging were Carduus acanthoides L., Matricaria chamomilla L. y Picris echioides L.. On the other hand, the most visited plants were Carduus acanthoides, Brassica rapa L., Trifolium repens L. y Matricaria chamomilla. The third objective was studied during the 2016-2017 and 2017-2018 seasons based on the bees that visited the Cucurbita maxima crops present in six of the fields (two from each category of pest management). A total of 16 species of bees grouped in the families Apidae and Halictidae were registered (both presented eight species). The five most abundant species sampled were Apis mellifera, Peponapis fervens, Bombus pauloensis, Thytater analis and Augochlora amphitrite, the first four belonging to the family Apidae and the last one to the family Halictidae. Only the species A. mellifera was classified as "constant" on the crop throughout the season, while B. pauloensis and P. fervens behaved as "accessory" and the rest as "accidental". The fields with the highest values for both diversity and equity were those with transitional management, followed by the organic ones and the conventional ones with the lowest values. Regarding the activity of the set of bees on the crop, the native bees remained more active during the first hours of the morning, while the most abundant species, A. mellifera, did not show a marked trend increasing its presence in three separate schedules. The role played by each bee species in the pollination of cucurbits was evaluated based of their efficiency and effectiveness taking into account their size and flight period. For this, the technique of pollinator exclusion by means of a voile bag was used. Pollination trials were carried out during three consecutive seasons (2016-2019) on C. maxima in seven production fields. The efficiency study showed that out of the total 16 registered bee species (families Apidae and Halictidae), 15 of them were able to deposit pollen on the floral stigma. The larger species deposited significantly more pollen grains on the floral stigma in a single visit than the rest. The maximum value of deposited pollen grains was 2.356 recorded for B. pauloensis and only four species deposited more than 1,000 pollen grains with a single visit (B. pauloensis, Xylocopa augusti, P. fervens and A. mellifera). The average value of deposited pollen grains for all bees was 121.41 ± 274.89, while the three species with the highest average values of pollen deposit were X. augusti, B. pauloensis y P. fervens. The study of the pollination effectiveness in C. maxima carried out by different bee species resulted in 47% of the female flowers being pollinated after one visit; however, only 10% of them produced fruits that reached normal sizes. Finally, the importance of each species of bee was calculated as the product of its average efficiency with its relative abundance. The results indicate that only six of the species were considered important for the pollination of C. maxima, with three of them being the most important (A. mellifera, P. fervens and B. pauloensis). The rest of the native species had lower values of importance, the most important being Xylocopa augusti, Augochlora amphitrite and Thygater analis. Temporal variations in the order of importance of the species were observed, with A. mellifera as the most important species during the beginning of flowering (late spring and early summer), then the native species P. fervens during the middle summer and towards the end of the season, the most important species were the honey bee together with the bumblebee B. pauloensis. In conclusion, from the 19 species of bees that were observed in crops of C. maxima in the CHP, the species belonging to the Apidae family (A. mellifera, P. fervens, B. pauloensis, X. augusti and T. analis) together with the halíctid Augochlora amphitrite were the most important species in the pollination of the crop (relation between efficiency and frequency of visits). The bee A. mellifera was the most important species due to its high frequency of visits to the crop. On the other hand, the contribution in pollination of native bee species is of great interest in the absence of A. mellifera or in the presence of decreases in its abundance. It is suggested that a community rich in bee species diversity, such as those observed in organic farms or in agro-ecological transition, would provide a better service for the pollination of cucurbits throughout the season compared to a community with few efficient species in the pollen deposit.