Radiaciones adaptativas y diversidad ecológica de los roedores caviomorfos durante el Paleógeno: caracterización de los componentes ecológicos y de la repartición de los recursos alimentarios (modelos actuales vs fósiles)

Abstract

Los roedores caviomorfos, o Hystricognathi del Nuevo Mundo, constituyen uno de los componentes más importantes de las comunidades de mamíferos fósiles y vivientes de América del Sur. Actualmente, están representados por numerosas especies, las cuales exhiben una significativa diversidad morfológica, habitan en la casi totalidad de los ambientes del continente y ocupan una gran variedad de nichos ecológicos. Su alta diversidad eco-morfológica se refleja en una amplia gama de etilos de vida y en el uso diferencial de los recursos alimentarios. La historia evolutiva de los caviomorfos es muy compleja, tal como se expresa en el intenso estudio de estos roedores, iniciado hace más de un siglo. El descubrimiento, en los últimos 20 años, de varias localidades paleógenas de la Amazonia peruana impulsó nuevas líneas de investigación, como la paleoecológica, aquí desarrollada. En estas localidades, se identificaron numerosos taxones de caviomorfos, incluyendo los más antiguos representantes del clado. Así, el conocimiento acerca del arribo de los caviomorfos al continente sudamericano, identificado al menos desde fines del Eoceno (35-40 Ma) en la Amazonia peruana, y de su diversificación inicial se ha incrementado sustancialmente. Al día de hoy, se reconocen varios taxones que representan distintos eventos de radiación en la historia evolutiva del grupo, entre las cuales tres se registran en el Paleógeno. Sin embargo, la paleoecología de estos antiguos roedores es aún escasamente comprendida. En este contexto, esta tesis tiene como objetivo principal sumar datospaleoecológicos, en particular de dieta, a los datos taxonómicos y filogenéticos de alto nivel disponibles de los caviomorfos paleógenos, a fin de incrementar la comprensión del rol de los factores ecológicos en las radiaciones del grupo. Las inferencias paleoecológicas se enfrentan comúnmente a varios obstáculos, que van desde la disponibilidad de materiales fósiles y la calidad de dichos materiales(en el caso de los caviomorfos paleógenos estos materiales son a menudo dientes aislados) hasta el límite que impone, lógicamente, el actualismo: esto es, el nivel de detalle del conocimiento de la ecología de los representantes actuales. Por lo tanto, a fin de cumplir con el objetivo general de este trabajo, se eligió una metodología de estimación de la dieta basada en el análisis de las facetas de desgaste oclusal de los dientes, incluso de dientes aislados. Este enfoque es independiente de la morfología dentaria y consiste en utilizar la señal de desgaste en el esmalte que dejan los productos alimentarios masticados en función de sus características físicas. El enfoque metodológico utilizado aquí es el análisis de la textura del microdesgaste dentario (DMTA, del inglés “Dental Microwear Textural Analysis”), el cual es capaz de detectar diferencias dietarias sutiles. El DMTA analiza las superficies de desgaste a escala microscópica en tres dimensiones (3D) y fue desarrollado como una mejora de los métodos de análisis en dos dimensiones (2D) que se aplican en ungulados y primates desde hace 15 años. La aplicación a modelos de pequeño tamaño es más reciente y, al momento de iniciar este trabajo de tesis, aún no se había estudiado ningún roedor caviomorfo con el DMTA (solo disponíamos de un único estudio en 2D, publicado en 2008). Esta tesis es, por lo tanto, el primer y único trabajo exploratorio que aplica el DMTA en caviomorfos, tanto en especies silvestres actuales como en especies fósiles. A partir de una compilación extensa de la bibliografía, se confeccionó una base de datos ecológicos sobre los caviomorfos actuales y se proporcionó la descripción de 11 categorías dietarias, teniendo en cuenta las propiedades físicas de los alimentos consumidos. Sobre esta base, se definió un protocolo detallado de estudio de las texturas de microdesgaste dentario de los caviomorfos analizados, el cual puede emplearse tanto en las especies actuales como en las fósiles. Este protocolo se aplicó a 919 especímenes vivientes (pertenecientes a 80 especies que representan 38 géneros y 10 familias) y 956 especímenes fósiles (pertenecientes a 54 taxones), un procedimiento que implicó la realización de 3750 moldes de silicona. Se obtuvo una base de datos de texturas de microdesgaste dentario inédita. A partir de estas extensas bases de datos (ecológicas, por un lado, y de texturas de microdesgaste dentario, por el otro), se presentó un modelo de interpretación de las texturas de microdesgaste dentario, el cual permitió identificar las relaciones entre el microdesgaste y la dieta en los caviomorfos vivientes, así como el potencial para reconstruirla dieta de los caviomorfos extintos. En el marco del modelo actual, se exploró la sensibilidad del método de DMTA para detectar diferencias entre categorías dietarias tanto a escala global como dentro una misma ecoregión de Sudamérica, así como entre especies de diferentes ecorregiones o dentro de comunidades a escala local. Como resultado de estos análisis, se definieron grandes tendencias: consumidores de elementos blandos (p. ej., hojas jóvenes, brotes), duros (p. ej., semillas, insectos) y abrasivos (p. ej., hojas maduras, pasto, raíces). Este modelo permitió la interpretación de las texturas de microdesgaste dentario en las especies fósiles. Sin embargo, se identificaron varias fuentes de variabilidad, tanto metodológica como biológica. Se detectaron diferencias de texturas de microdesgaste dentario entre las 11 categorías dietarias. Dentro de los parámetros de la DMTA, la complejidad (Asfc) y el volumen de relleno textural (Tfv) evidenciaron las mayores diferencias entre las categorías dietarias. Al aplicar el modelo actual establecido a los especímenes fósiles de localidades de latitudes bajas, medias y altas de Sudamérica, eocénicas (CTA-27 y CTA-29 en Contamana, y TAR-20 y TAR-21 en Tarapoto, en la Amazonia peruana) y oligocénicas (TAR-01, TAR-13 y TAR-22 en Tarapoto, CTA-32 y CTA-61 en Contamana, Salla en Bolivia, y Cabeza Blanca y La Flecha en la Patagonia argentina), se pudieron interpretar por primera vez las texturas de microdesgaste dentario de los caviomorfos fósiles y estimar su dieta. Además, para identificar la segregación ecológica dentro de las comunidades de caviomorfos fósiles, se estimaron, a partir de medidas de molares aislados, las masas corporales de las especies fósiles. Se reconocieron los nichos ecológicos de las especies eocénicas y oligocénicas y se interpretó cómo estos nichos se repartieron, en cada localidad, entre los taxones analizados. Desde sus registros más antiguos, en el Eoceno de la Amazonia peruana en Contamana (CTA-27 y CTA-29), los roedores caviomorfos presentan estimaciones de dietas distintas, a pesar de presentar una diversidad taxonómica y morfológica relativamente baja. Entre estos caviomorfos, se detectó segregación entre los consumidores de elementos blandos (Eobranisamys javierpradoi), duros (Cachiyacuy contamanensis y Pozomys ucayaliensis) y abrasivos (Cachiyacuy kummeli, Canaanimys maquiensis y cf. Eoespina sp.). En las localidades temporalmente sucesivas de Shapaja (Tarapoto), en algunos taxones (p. ej., Eoincamys valverdei y E. parvus) se estimaron dietas distintas de un nivel a otro (TAR-20, TAR-21 y TAR-22), que ilustran la plasticidad de los roedores caviomorfos basales en el uso de los recursos alimentarios. Tanto en TAR-21 como en TAR-22, las dietas estimadas para los caviomorfos varían, y se destaca la repartición de los recursos entre las diferentes especies. En TAR-01, que registra el Oligoceno temprano, el efecto de los cambios ambientales, vinculados a la transición Eoceno/Oligoceno, y reconocido como un posible impulsor del recambio taxonómico de los roedores, se asoció a una homogeneización de las dietas hacia estrategias generalistas. Los caviomorfos del Oligoceno tardío fueron estudiados en varias localidades: CTA-32 y CTA-61, Salla, Cabeza Blanca y La Flecha. En la Amazonia peruana (CTA-32 y CTA-61) se infirieron dietas distintas en las numerosas especies documentadas y un amplio rango de tamaños, desde menos de 100 g (Loretomys minutus) hasta más de 1.5 kg (Ucayalimys crassidens). Estos resultados permitieron detectar segregación ecológica en estas localidades. En Salla, donde los taxones están representados por el mayor número de especímenes, se hallaron diferencias marcadas entre las estimaciones de masa corporal y de dieta, reconociéndose una fuerte segregación ecológica entre los 13 taxones estudiados. Se identificaron consumidores de elementos blandos (Branisamys luribayensis y Protosteiromys pattersoni), duros (Asteromys bolivianus, Incamys bolivianus y ocho especies de Octodontoidea) y abrasivos (Eoviscaccia sp. y Sallamys sp.). En la Patagonia argentina, como en otras localidades oligocénicas, se estimaron dietas distintas entre las especies evaluadas. La segregación ecológica es clara cuando se suman las estimaciones de dieta y de tamaño. Los especímenes de Cephalomys de Cabeza Blanca y de La Flecha comparten dietas similares. La interpretación de esta información, en un contexto macroevolutivo, basado en la única filogenia a nivel suprafamiliar disponible al día de hoy, que incluye la mayoría de los taxones extintos y actuales analizados, y paleoambiental, incrementa la comprensión de los mecanismos de las radiaciones adaptativas paleógenas de los caviomorfos. La repartición actual de los nichos ecológicos entre las cuatro superfamilias de caviomorfos no parece reconocerse en los registros paleógenos estudiados. De hecho, de una localidad a la otra, o, a veces, dentro de una localidad, como Salla, representantes fósiles de una misma superfamilia presentan dietas claramente distintas. Esto podría reflejar una plasticidad ecológica de los taxones paleógenos, la cual podría haber sido una ventaja adaptativa para estos taxones y explicaría el éxito evolutivo del grupo durante este período. Así, la repartición de los nichos ecológicos entre las superfamilias se habría establecido más recientemente, quizás durante la radiación adaptativa que condujo a la aparición de las familias modernas de caviomorfos en el Mioceno y el Plioceno. Este trabajo de tesis doctoral promueve la aplicación de un nuevo método al estudio de la paleoecología de los caviomorfos y de otros histricognatos. Además, brinda por primera vez la discusión sobre los límites que tiene la aplicación del método de DMTA en este grupo (p. ej., la observación de variabilidad en los taxones actuales que responde a factores que no se pueden controlar en una muestra fósil, diferencias entre algunas dietas que no siempre son detectadas dependiendo del tipo de dieta y de la disponibilidad en recursos alimentarios). Sobre esta base, esta tesis doctoral plantea varios ejes de análisis y nuevas perspectivas para mejorar su manejo e interpretación.

Caviomorph rodents, or New World hystricognaths, constitute one of the most important elements of the fossil and living mammal communities of South America. Currently, they are represented by numerous species, which exhibit significant morphological diversity, inhabit almost all the environments of the continent, and occupy a wide variety of ecological niches. Their great eco-morphological diversity is reflected in a wide array of life-styles and differentiated use of food resources. The evolutionary history of caviomorphs is very complex, as expressed in the extensive study of these rodents, which began more than one century ago. Over the last 20 years, the discovery of several Paleogene fossil-bearing localities in Peruvian Amazonia has allowed for the description of numerous new taxa (including the oldest known representatives thus far) and has prompted new lines of research, such as the paleoecological research developed here. Our knowledge regarding the arrival of the group in the South American continent (from Africa), which can be traced back at least to the end of the Eocene epoch (35-40 Ma), and the pattern of their initial diversification have substantially increased recently. To date, several taxa representing different radiation events in the early evolutionary history of the group are recognized, three of which are recorded in the Paleogene. These apparent early diversifications reflect the remarkable capacity to adapt of the group, especially in foraging behaviors, in these new environments that became accessible to them. However, the paleoecology of these ancient rodents is still poorly understood. In this context, the main objectives of this thesis were to add paleoecological data, in particular dietary data, to the available high- level taxonomic and phylogenetic data of the Paleogene caviomorphs, in order to further our understanding of the role of ecological factors in the early radiations of the group. Paleoecological inferences commonly face several obstacles, ranging from the availability of fossil materials and the quality of these materials (in the case of Paleogene caviomorphs these materials are often isolated teeth) to the limit logically imposed by the principle of actualism: i.e., the level of detailed knowledge of the ecology of living representatives. Therefore, in order to meet one of the general objective of this work, a diet estimation methodology based on the analysis of the occlusal wear facets of teeth (including isolated ones), was chosen. This approach is independent of tooth morphology and consists of using the occlusal wear pattern on the enamel surface left by chewed food items, as a function of their physical characteristics. The methodological approach used here is the “dental microwear textural analysis” (DMTA), which is capable of detecting subtle dietary differences, based on some measured parameters such as the complexity (Asfc), the anisotropy (epLsar) and the textural fill volume (Tfv). DMTA analyzes wear surfaces on a microscopic scale in three dimensions (3D) and was developed as an improvement of the two-dimensional (2D) analysis methods that have been applied primarily to medium and large-bodied ungulates and primates for over 15 years. The DMTA application to small-sized biological models is more recent and, at the beginning of this thesis, no caviomorph rodent had yet been studied with the DMTA (only a single 2D study, published in 2008, was available). This thesis is, therefore, the first and only exploratory work applying DMTA on caviomorphs, both in living wild and fossil species. An ecological database on present-day caviomorphs has been compiled from a wide range of published works. Eleven dietary categories were established on the basis of the physical properties of the food-items consumed. For this, a detailed protocol for studying the dental microwear textures of the analyzed caviomorphs was defined, which can be used for both extant and extinct species. This protocol was applied to 919 extant specimens (belonging to 80 species representing 38 genera among10 families) and 956 fossil specimens (belonging to 54 taxa), a procedure that involved making 3750 silicone casts. An unprecedented database of dental microwear textures was thus assembled. From these extensive databases (ecological, on the one hand, and dental microwear textures, on the other), a microwear/diet model for living caviomorphs was established, which allowed for reconstructing the diet of extinct caviomorphs based on the preserved microwear signal. In the framework of this microwear/diet model, the sensitivity of the DMTA method was explored to detect differences between dietary categories both at the global scale and within a single South American ecoregion, as well as between species from different ecoregions or within communities at the local scale. As a result of these analyses, major trends illustrating dietary categories were defined: consumers of soft (e.g., young leaves, shoots), hard (e.g., seeds, insects) and abrasive (e.g., mature leaves, grasses, roots) elements. This microwear/diet model established for extant species then allowed for the interpretation of dental microwear textures in fossil species. However, several sources of variability, both methodological and biological, were identified. Differences in dental microwear textures were detected among the 11 dietary categories. Within the DMTA parameters, complexity (Asfc) and textural fill volume (Tfv) exhibited the greatest differences among dietary categories. By applying the established microwear/diet model to fossil specimens from localities of low, middle and high latitudes of South America, Eocene (CTA-27 and CTA-29 in Contamana, and TAR-20 and TAR-21 in Tarapoto/Shapaja, Peruvian Amazonia) and Oligocene (TAR-01, TAR-13 and TAR-22 in Tarapoto/Shapaja, CTA-32 and CTA-61 in Contamana, Salla in Bolivia, and Cabeza Blanca and La Flecha in Argentine Patagonia), it was possible to interpret for the first time the dental microwear textures of extinct caviomorphs, and thus estimate their diet. In addition, to identify the ecological segregation within fossil caviomorph communities, the body masses of the fossil species were estimated from measurements (length and areas) of isolated molars. The ecological niches of Eocene and Oligocene species were identified and an interpretation was subsequently made of how these niches were distributed, in each locality, among the taxa analyzed. From their earliest records, in the Eocene of Peruvian Amazonia at Contamana (CTA-27 and CTA-29), caviomorphs present distinct estimated diets, despite relatively low taxonomic and morphological diversity. Among these caviomorphs, a segregation was detected between consumers of soft (Eobranisamys javierpradoi) and hard (Cachiyacuy contamanensis and Pozomys ucayaliensis), as well as abrasive (Cachiyacuy kummeli, Canaanimys maquiensis and cf. Eoespina sp.) dietary elements. In the stratigraphically (i.e., temporally) successive localities of the Tarapoto/Shapaja section, for some taxa (e.g., Eoincamys valverdei and E.parvus), distinct diets were estimated from one stratigraphic level to another (TAR- 20, TAR-21 and TAR-22), thereby illustrating the existence of a plasticity of basal caviomorph rodents in the use of food resources. In both TAR-21 and TAR-22, the estimated diets for caviomorphs vary, and the resources partitioning among different species is highlighted. In TAR-01, earliest Oligocene in age, the effect of environmental changes linked to the Eocene/Oligocene transition (and pinpointed as a possible driver of rodent taxonomic turnover), was associated with a homogenization of diets towards more generalist strategies. Late Oligocene caviomorphs were studied at several localities: in Peruvian Amazonia (CTA-32 and CTA-61), distinct diets were inferred among the numerous documented species, as well as a wide range of body sizes, with species less than 100 g (Loretomys minutus) up to species more than 1.5 kg (Ucayalimys crassidens). These results allowed for the detection of ecological segregation at these localities. In Salla (Bolivia), where the taxa are represented by the largest number of specimens/individuals, marked differences were found between body mass and diet estimations, thereby underscoring a strong ecological segregation among the 13 taxa studied. Consumers of soft (Branisamys luribayensis and Protosteiromys pattersoni), hard (Asteromys bolivianus, Incamys bolivianus and eight species of Octodontoidea) and abrasive (Eoviscaccia sp. and Sallamys sp.) elements were identified. In Argentinian Patagonia, as in other Oligocene localities, different diets were estimated among the species evaluated. A signal of ecological segregation was clearly identified when diet and size estimates were combined. We have shown that individuals of Cephalomys from Cabeza Blanca and those from La Flecha shared similar diets. The whole dietary information assembled was interpreted in terms of macroevolution (based on the only phylogeny available to date, including extinct and extant taxa at the suprafamilial level) and replaced onto a paleoenvironmental context. This mapping approach has led to a better understanding, from a paleoecological perspective, of the adaptive radiation patterns of caviomorph rodents during the Paleogene. The partitioning of ecological niches observed among the four superfamilies of modern caviomorphs does not seem to be recognized in the Paleogene records (at least from those studied). In fact, from one locality to another, or sometimes within a locality such as Salla, fossil representatives of the same superfamily have clearly distinct diets. This could reflect some kind of ecological plasticity of Paleogene taxa, which could have been an adaptive/selective advantage for these taxa, having contributed to some extent in the evolutionary success of the group during this period. The pattern of ecological niche partitioning among the superfamilies would have been established subsequently, perhaps during the adaptive radiation that led to the emergence of modern families of caviomorphs in the Miocene and Pliocene. This work of PhD thesis promotes the application of a new method to the study of the paleoecology of caviomorphs and other hystricognathous rodents. It also underscores the limits of the application of the DMTA method for extinct species (e.g., the observation of variability in the living taxa that responds to factors that cannot be controlled in a fossil sample, differences between some diets that are not always detected depending on the type of diet and the availability of food resources). On this basis, this thesis proposes several complementary lines of analysis, as well as perspectives for improving their management and interpretation.