Biología y ecología del erizo de mar Pseudechinus magellanicus (Echinoidea: Temnopleuridae) en Patagonia Central

Abstract

El erizo de mar Pseudechinus magellanicus es una especie abundante y de amplia distribución en el Mar Argentino. En el golfo San Jorge en particular, a pesar de ser muy común, son escasos los estudios referidos a su biología y ecología. En la presente Tesis Doctoral se estudian algunos aspectos de la biología y ecología de la especie en la zona costera central del golfo San Jorge. Los objetivos particulares de la misma, pretenden: (1) analizar el ciclo sexual de la especie y su relación con factores ambientales (Capítulo 1); (2) estudiar el crecimiento somático utilizando técnicas de marcación química (Capítulo 2); (3) examinar la dieta a lo largo de un gradiente vertical costero y analizar la influencia del ramoneo y raspado de la especie en las comunidades de macroalgas en pozas de marea (Capítulo 3); (4) estudiar aspectos del comportamiento de cobertura del cuerpo (Capítulo 4) y (5) evaluar la distribución en plataformas intermareales y analizar la abundancia vertical y patrones de agregación espacial en ambientes costeros (Capítulo 5). Se encontró que la proporción de sexos es 1:1. El ciclo sexual inferido, tanto de estudios histológicos como a través del análisis de la variación de los pesos gonadales (PGA), muestra que el ciclo de la especie es de carácter anual, sincrónico entre sexos y similar en diferentes años. Presenta una emisión de gametas principal entre agosto y septiembre, y una secundaria en la época estival. El periodo de reabsorción de gametas en la gónada es corto (octubre). Luego del desove, el incremento de los PGA se debe principalmente al aumento del tamaño y a variaciones en la cantidad de gametas, a diferencia de lo que ocurre en otras especies de equinoideos donde los incrementos se producen por proliferación de células fagocíticas nutritivas en los acinos. La variación de los PGA muestra una relación positiva con la temperatura y negativa con el fotoperíodo. La evacuación de gametas coincide con el aumento en la cantidad de horas luz y el primer incremento de la temperatura en agua de mar, y ocurre un mes antes -o durante- el máximo de concentración primaveral de la clorofila a. El análisis de crecimiento utilizando marcación con calceína indica que la tasa de crecimiento de P. magellanicus es baja, con valores que oscilan entre 0,4 y 1,3 mm.año-1. Los diámetros máximos asintóticos establecidos por el modelo de crecimiento de Brody-Bertalanffy y de Richards fueron 29,9 y 26 mm, respectivamente. Por su parte, la constante de crecimiento (k), presentó valores bajos en ambos modelos (0,046 y 0,062, respectivamente). La tasa máxima de crecimiento instantánea según Brody-Bertalanffy es de 1,36 mm.año-1, mientras que el modelo de Richards predice un máximo de 2,69 mm.año-1; ambos modelos establecen el máximo de crecimiento en los animales recién reclutados. Los datos de crecimiento por incremento se ajustaron mejor al modelo de crecimiento de Brody-Bertalanffy que al modelo de Richards. Se registra alta variabilidad en el crecimiento dentro de la misma población estudiada y estas diferencias pueden responder tanto a causas genéticas como a efectos micro-ambientales que son propios de las pozas de marea donde se llevó a cabo el estudio. La especie combina un crecimiento lento junto a diámetros máximos bajos y posee el índice de crecimiento (θ = 1,61) y el diámetro máximo más bajos registrados hasta el momento en erizos de mar. Los resultados indican que la especie es longeva, y se estima que las edades mejor representadas en la población están entre los 15 y los 21 años de edad según el modelo de Brody-Bertalanffy y entre 11 y 18 años según el modelo de Richards. Los estudios de la dieta indican que el papel de P. magellanicus en la zona costera del golfo San Jorge es complejo, variable a una escala espacial pequeña (metros) y depende fundamentalmente de la profundidad. En el intermareal la especie se comporta como un omnívoro generalista pero puede también: (1) actuar como un bioerosionador de conchas de mitílidos, principalmente de cholga, al consumir algas epizoicas y microeuendolíticas, (2) afectar la cobertura de Corallina officinalis a través de consumo directo o por el debilitamiento de las matas, (3) modificar el ensamble de macroalgas bentónicas en pozas de mareas y (4) manifestar un comportamiento depredador importante. En el bosque de Macrocystis, el componente de macroalgas en la dieta es el más diverso, existiendo así una tendencia a la herbivoría, en especial de algas laminariales. A profundidades mayores de 12 metros y fuera del bosque de cachiyuyo, Pseudechinus se alimenta de ítems que pueden provenir de otros niveles y se depositan sobre el sustrato, en razón de una moda menos agitada, o sea que se comporta como un alimentador de biofilms. Los experimentos de exclusión de la especie en pozas de marea, indican que la composición de las comunidades de macroalgas resulta alterada al reducirse la presión de herbivoría (quitando erizos del ambiente). La biomasa de Corallina officinalis y de un grupo de especies filamentosas, foliosas y foliosas corticadas se incrementa, sugiriendo un papel clave de P. magellanicus en la estructuración de estas comunidades. Los resultados obtenidos indican que P. magellanicus tendría una preferencia negativa hacia las especies típicas de estadios sucesionales tardíos como Dictyota dichotoma, Adenocystis utricularis, Codium fragile y Chondria macrocarpa. La especie exhibe un comportamiento cobertor mediante el cual captura diferentes elementos del ambiente y los dispone en su cara aboral con la ayuda de los podios. Los elementos incluyen principalmente algas desprendidas y elementos inorgánicos de origen biogénico disponibles en el sustrato. Se encontró variabilidad espacial (entre sitios) y vertical (entre profundidades) en la composición de los elementos de cobertura indicando que la cobertura está fuertemente influenciada por la disponibilidad de los elementos utilizados. Los elementos biogénicos inorgánicos (por ejemplo, restos de valvas) son prevalentes en el intermareal inferior, mientras que en ambientes submareales predominan las algas desprendidas. P. magellanicus selecciona los ítems más grandes de aquellos disponibles en el ambiente y existe igual grado de cobertura entre juveniles y adultos. La especie muestra una mayor proporción de individuos con un grado de cobertura alto en el intermareal que en el submareal. El grado de cobertura entre sitios con aporte de sedimento disímiles fue semejante. El comportamiento cobertor en P. magellanicus no sería una respuesta a un único factor, sino es un fenotipo ventajoso con múltiples funciones que podrían haberse seleccionado en forma simultánea. Se verificó la presencia de P. magellanicus en el intermareal en costas rocosas de Argentina entre las latitudes 45 °S y 55 °S, con mayor frecuencia en la zona central del golfo San Jorge, en el estrecho de Magallanes y canal Beagle. Se observa una distribución costera fragmentada con ausencia de la especie en el intermareal entre las latitudes 47,2 °S (cabo Blanco) y 54 °S (cabo San Pablo). Análisis de regresión logística y árboles de regresión y clasificación (CART) sugieren que una mayor transparencia del agua y menor cantidad de materia orgánica cromática disuelta podrían explicar su presencia en plataformas intermareales. Además, en los sitios con mayor exposición al oleaje la probabilidad de encontrar P. magellanicus se incrementa rápidamente solo en sitios con mayor transparencia del agua, mientras que dicho incremento es más lento en sitios con bajos valores de transparencia asociados. En la costa central del golfo San Jorge, las densidades de P. magellanicus a lo largo de un gradiente de profundidad costero presentan una respuesta unimodal con bajas densidades tanto en los niveles superiores del intermareal como a profundidades mayores a 12 metros, donde no se encontraron individuos. Las máximas densidades de los individuos de mayor tamaño corporal se asocian a las profundidades mayores, correspondientes a los niveles submareales; los de tallas intermedias se asocian a profundidades menores correspondientes a los niveles HMI y HIS del intermareal, mientras que las máximas densidades de los animales más pequeños se asocian al HIS y al submareal. La clase de talla mayor se encuentra fuertemente asociada a ambientes con una alta disponibilidad de alimento. Se registró una asociación positiva entre la complejidad estructural y las densidades de P. magellanicus. La relación fue más pronunciada sobre las densidades de los reclutas, juveniles y adultos pequeños de la especie. Las clases de talla más grandes se hallaron asociadas a una complejidad estructural menor. El efecto de la sedimentación sobre la distribución vertical de P. magellanicus, sugiere que las clases de tallas más afectadas en la costa son los reclutas y juveniles, y los adultos de tallas menores. El análisis de la agregación espacial de P. magellanicus muestra que la disposición agregada es el patrón más frecuente aunque sólo a profundidades de 3-5 m, donde predomina el bosque de cachiyuyo; las clases de talla correspondientes a reclutas y adultos pequeños, por su parte, tienen una dispersión menos agregada, que tiende a aleatoria. La heterogeneidad o complejidad tanto física como biológica de los ambientes costeros de Patagonia influencia la distribución vertical, abundancia y agregación espacial de Pseudechinus magellanicus.

Pseudechinus magellanicus is the most abundant and widespread sea urchin in the Argentine Sea. In the San Jorge Gulf (Argentina), despite being very common, there are few studies concerning its biology and ecology. This thesis examines various aspects of the biology and ecology of the species in the central coastal area of San Jorge Gulf. The objectives of this thesis are to: (1) analyze the sexual cycle of the species and its relationship with environmental factors (Chapter 1); (2) study the somatic growth using chemical fluorescent tagging (Chapter 2); (3) examine the diet between contrasting depths and analyze its effects on seaweed communities in tidepool habitats (Chapter 3); (4) study the behavioral aspects regarding covering behavior (Chapter 4); and (5) evaluate the latitudinal distribution at intertidal platforms and analyze the vertical abundance and spatial aggregation patterns in coastal environments (Chapter 5). The sex ratio in the study population was 1:1. The sexual cycle inferred from histology and analysis of size-adjusted gonadal weights (AGW) showed an annual cycle that was synchronous between the sexes and similar in different years. Major spawning events occurred between August and September and a minor one during summer. The resorption of gametes in the gonad was short (October). After spawning, the increase of the AGW was mainly due to increase in size and amount of gametes, unlike what occurs in other species of echinoids where increases are primarily due to the proliferation of nutritional phagocytic cells in the acini. The AGW monthly variation had a positive relationship with seawater temperature and a negative relationship with photoperiod. The spawning period was initiated at the period of maximum day length increase and at the first increase of sea water temperature. It typically occurred one month before or during maximum spring chlorophyll a concentration. Growth estimates using calcein tagging and recapture indicated that the growth rate of P. magellanicus was low, with values ranging between 0.4 and 1.3 mm.year-1. The asymptotic diameters (D∞) established by Brody-Bertalanffy and Richards models were 29.9 and 26 mm, respectively. The growth constant (k), showed low values in both models (0.046 and 0.062, respectively). The maximum instantaneous growth rate according to Brody-Bertalanffy model was 1.36 mm.year-1, while the Richards model predicts a maximum of 2.69 mm.year-1; both models provide maximum growth in animals recently recruited. Comparison of growth models indicated a better fit of Brody-Bertalanffy over the Richards model. High individual growth variability was detected. This is probably attributable to genetic and micro-environmental effects that are unique to tidepool habitats. The species shows a remarkably low body size and slow growth. It has the lowest growth performance (θ = 1.61) and the lowest maximum diameter ever recorded so far in sea urchin species. The results indicate that P. magellanicus is a relatively long-lived species. The most frequent body sizes were between 15 and 19 mm, with ages estimated around 15-21 years according to Brody-Bertalanffy model and 11-18 years according to the Richards growth model. Diet analysis indicated that the role of P. magellanicus in coastal San Jorge Gulf is complex and variable at small spatial scales (meters). It is affected primarily by depth. Within the intertidal region, the species behaves as a generalist omnivore but may also: (1) act as a bioeroder of mussel shells, mainly by consuming epizoic and micro-euendolithic algae, (2) affect coverage of Corallina officinalis through direct consumption or by weakening the turf, (3) modify the benthic macroalgae community in tidepool habitats and, (4) show a significant predatory behavior (preying mainly on Exosphaeroma sp.). In the kelp forest of Macrocystis pyrifera, the component of macroalgae in the diet is the most diverse, and there is a tendency to herbivory, especially in the use of kelp species. At depths greater than 12 meters and outside the kelp forest, in the region of diminished wave activity, Pseudechinus feeds on items that may come from upper levels that are deposited on the substrate, so it acts as a biofilm feeder. Experiments in tidepool habitats indicated that the composition of seaweed communities changed when the pressure of sea urchin herbivory was diminished (by removing sea urchins). The biomass of Corallina officinalis and a group of filamentous and foliose species increased, suggesting an important role of P. magellanicus in structuring tidepool seaweed communities. The results also showed that P. magellanicus has a negative preference for typical species of late successional stages such as Dictyota dichotoma, Adenocystis utricularis, Codium fragile and Chondria macrocarpa. Covering behavior was observed and analyzed for P. magellanicus in field studies. Cover elements include mainly algae and detached biogenic inorganic elements available on the substrate. We detected vertical (between depths) and spatial (between sites) variability in the composition of elements used indicating that coverage composition is strongly influenced by availability of materials. Inorganic biogenic elements (e.g. shell remains) were prevalent at low intertidal while detached algae dominated at subtidal environments. P. magellanicus prefers to cover itself using larger items selected from those available in the environment. Equal degree of coverage between juveniles and adults was found. A higher proportion of individuals with a high degree of coverage was found intertidally compared to coverage at subtidal habitats. The degree of coverage between sites with contrasting loads of sediment (sand) was similar. The covering behavior of P. magellanicus may not be a response to a single factor, but could be an advantageous phenotype with multiple functions that could have been selected simultaneously. Pseudechinus magellanicus in the intertidal rocky shores of Argentina occurs between latitudes 45 °S and 55 °S. It is more common in central San Jorge Gulf, the Strait of Magellan and Beagle Channel. A fragmented coastal distribution was found with absence of the species at intertidal sites between 47.2 °S (Cape Blanco) and 54 °S (Cape San Pablo). Logistic regression and CART analysis suggest that increased water transparency and low dissolved organic matter could explain their presence on intertidal platforms. Moreover, at sites with higher wave exposure the probability of finding P. magellanicus increases rapidly only at sites with greater water transparency. On the central coast of San Jorge Gulf, the abundance of P. magellanicus showed a unimodal response with depth with lower densities at intertidal levels as well as at depths greater than 12 m. CCA analysis and GAM curves showed that highest densities of larger body size classes (D > 18 mm) were associated with greater depths (subtidal levels); those of intermediate sizes (11 > D < 18 mm) were related to intertidal levels and shallow depths levels, while maximum densities of recruits and juveniles (D < 11 mm) were found at the infralittoral fringe and subtidal. Larger sizes were strongly associated with environments having higher food availability. A positive association between structural complexity and densities of P. magellanicus was observed. This relationship was marked for recruits, juveniles and young adults of the species. Larger animals were related with lower values of structural complexity. The effect of sedimentation on the vertical distribution of P. magellanicus, suggests that recruits, juveniles and young adults were most affected. Analysis of the spatial arrangement of P. magellanicus shows that aggregation is the most common pattern along a depth profile. However, at depths of 3-5 m, where the kelp forest (M. pyrifera) dominates recruits, juveniles and young adults, have a less aggregate pattern which tends to be random. The physical and biological heterogeneity and complexity of environments from coastal Patagonia could influence the vertical distribution, abundance and spatial aggregation of P. magellanicus.