Biogeografía de los insectos vectores de la enfermedad de Chagas: influencia de las variables ambientales sobre la distribución de los triatominos en América

Abstract

La enfermedad de Chagas o Tripanosomiasis americana, causada por el parásito protozoario Trypanosoma cruzi, es una de las principales causas de muerte por enfermedades parasitarias en las Américas según la Organización Mundial de la Salud. Esta organización estima que existen al menos ocho millones de personas infectadas, principalmente en los 21 países de Latinoamérica considerados tradicionalmente como áreas endémicas. El ciclo de transmisión de T. cruzi constituye una zoonosis compleja, que involucra diversos reservorios vertebrados y a los triatominos, insectos vectores que participan en la transmisión del parásito. Los triatominos pertenecen al Orden Hemíptera, Infraorden Cimicomorpha, Superfamilia Reduvioidea, Familia Reduviidae, Subfamilia Triatominae, la que está constituida por más de 140 especies, agrupadas en18 géneros y cinco tribus. Presentan una gran variabilidad en los ciclos de vida y en los hábitats que ocupan. Si bien en los últimos años diferentes países han certificado la interrupción de la transmisión vectorial mediante el control de las principales especies vectoras, varios autores han cuestionado la certificación de la interrupción vectorial, señalando que la situación actual podría verse modificada frente a diferentes escenarios climáticos. Los escenarios epidemiológicos podrían verse modificados, entre otros factores, por la aparición de especies secundarias o bien, por cambios en las variables ambientales. En este contexto, y sumado a que la transmisión vectorial de la enfermedad de Chagas sigue siendo uno de los principales problemas de salud pública en América Latina, analizar la diversidad de las estrategias de vida de los triatominos en relación a las variables ambientales, y evaluar los cambios potenciales de la distribución geográfica frente al cambio climático, resultaría un aporte fundamental para entender las áreas de distribución de los triatominos, tanto en condiciones climáticas actuales como futuras. Los resultados que se desprenden de este trabajo de tesis aportarían no solo a un mayor entendimiento de los cambios en la distribución geográfica potencial de los triatominos, sino que también permitirían inferir cambios epidemiológicos frente a las condiciones climáticas futuras. El objetivo de este trabajo de tesis fue analizar la diversidad de estrategias de vida de los triatominos, a nivel inter- e intraespecífico, en respuesta a las variables ambientales dentro del marco conceptual de la teoría de historias de vida, trade-offs y nicho ecológico; con la finalidad de evaluar los cambios potenciales de la distribución geográfica frente al cambio climático. Así, a nivel inter-específico, se caracterizaron las estrategias de historias de vida de 27 especies de triatominos mediante un análisis comparativo (entre géneros y entre especies) de los principales rasgos de historias de vida asociados con tiempos de desarrollo, mortalidad y con aspectos reproductivos, y de los principales parámetros demográficos resultantes. Se analizaron relaciones de tipo trade-off entre rasgos de historia de vida, y los patrones de fecundidad. Como resultado se observó una gran diversidad de estrategias de vida en las especies de triatominos analizadas, se recogieron pocas evidencias a favor de la existencia de trade-offs entre rasgos de historia de vida, y se observó una gran heterogeneidad en las curvas de fecundidad estimadas. Asimismo, se analizaron los patrones de senescencia manifestados tanto en el incremento de la mortalidad instantánea como en la declinación de la fecundidad, para las 27 especies de triatominos analizadas. Para ello los valores de mortalidad instantánea de cada especie fueron ajustados a tres modelos de mortalidad (Gompertz, Logístico y Gavrilovs & Gavrilova), y el modelo con mejor ajuste se utilizó como descriptor de la mortalidad en función de la edad. A partir de las curvas de mortalidad se identificaron tres patrones de senescencia que permitieron agrupar a las especies en tres grupos: senescencia aguda tardía, senescencia gradual media y senescencia gradual baja. La tasa de senescencia, estimada en base a la declinación de la curva de fecundidad específica por edad, muestra que las especies que inician la reproducción tempranamente presentan una mayor tasa de senescencia. Adicionalmente, la relación inversa entre la tasa de senescencia y el rango de semanas reproductivas sugiere que las especies con mayor grado de iteroparidad presentan una declinación de las oviposturas más gradual y progresiva, lo cual podría deberse a la distribución más espaciada de las oviposturas. Se analizó la relación entre los parámetros demográficos y las variables macro- climáticas, y se observó que la mayor parte de las variables climáticas significativamente asociadas son los parámetros demográficos son las derivadas de las precipitaciones. Por otra parte, se analizó la relación entre estos rasgos de historia de vida y la estocasticidad ambiental, para lo cual se construyó un índice de entropía que captura el grado de incertidumbre de temperatura y precipitaciones en una localidad dada. Se encontraron relaciones significativas entre algunos rasgos de historia de vida y la estocasticidad ambiental, principalmente la de las precipitaciones. A nivel intraespecífico, se estimaron los rasgos de historia de vida y se caracterizaron las estrategias de historias de vida de una misma especie bajo diferentes condiciones (e.g. por el efecto de variables macroclimáticas de diferente origen geográfico, o por diferentes tipos de alimento). Se llevó a cabo la identificación de relaciones tipo trade-off entre rasgos de historia de vida y en relación a las variables macro-climáticas. Se analizó el fenómeno de senescencia y la contribución individual al fitness dentro de una misma especie en base a rasgos de historias de vida medidos individualmente. Se llevó a cabo la estimación de los rasgos de historias de vida y parámetros demográficos de cohortes de T. infestans procedentes de tres orígenes geográficos diferentes: Argentina, Bolivia y Brasil. Se analizaron relaciones de trade- offs entre rasgos de historia de vida y en respuesta a variables macroclimáticas de temperatura y precipitaciones. Asimismo, se llevó a cabo la estimación de los rasgos de historias de vida y parámetros demográficos de dos cohortes de T. infestans alimentadas con dos fuentes de alimento diferente: sangre humana y sangre de gallina. También se llevó a cabo la estimación de los rasgos de historias de vida y parámetros demográficos de tres cohortes de Belminus ferroae alimentadas con tres fuentes de alimento diferente: hemolinfa de cucaracha, hemolinfa de Rhodnius prolixus y sangre de ratón. Los resultados muestran una alta plasticidad de los rasgos en función de las variables ambientales y macroclimáticas. Asimismo, en B. ferroae en condiciones energéticas restrictivas (i.e. alimentado sobre sangre de ratón) los resultados sugieren la presencia de trade-offs entre el tiempo de desarrollo pre-adulto y la fecundidad. Debido a la alta plasticidad fenotípica identificada a lo largo del desarrollo de este trabajo de tesis, la incompleta información de respuesta de los rasgos frente a un gradiente ambiental y la gran escala geográfica seleccionada (i.e. continental) para el análisis de la distribución geográfica de las especies, se decidió llevar a cabo un análisis del cambio en la distribución geográfica potencial bajos tres escenarios distintos de cambio climático global para el año 2050, en base a variables bioclimáticas, y utilizando un modelo de distribución geográfica correlativo. Esto se llevó cabo para las dos especies con mayor relevancia epidemiológica: R. prolixus y T. infestans. Como resultado de este modelo se observa un aumento de la adecuabilidad climática para R. prolixus, sugiriendo un desplazamiento (shift) en la distribución geográfica de esta especie que parece aumentar la distribución potencial hacia zonas en las que actualmente la adecuabilidad climática es baja. Por el contrario para T. infestans se observa mayoritariamente una disminución de la adecuabilidad climática en las áreas del norte y oeste de Argentina, consideradas en la actualidad como zonas de alto riesgo de transmisión vectorial de T. cruzi. Los resultados obtenidos indican que las condiciones climáticas futuras afectan la distribución geográfica potencial de las especies, por lo que estimar los cambios potenciales en la distribución de las especies de triatominos podría proveer un aporte para la identificación de potenciales nuevas áreas de presencia de la especie. El modelado de nicho ecológico en base a variables macro-climáticas es un primer paso para la caracterización de potenciales nuevas áreas de distribución de la especie, y se requieren posteriores análisis para incorporar la plasticidad de los rasgos de historia de vida frente a un gradiente ambiental a un modelo mecanístico. Se espera que, a futuro, el modelado de la distribución geográfica potencial en base a modelos de este tipo pueda ser usado como herramienta para el diseño de estrategias de control vectorial y de campañas de promoción de la salud, acordes a cada situación particular.

The major goal of this work was to assess triatomine life history strategies, at interspecific and intraspecific levels, in response to environmental variables using Life History Theory, trade-off and ecological niche modeling as theoretical frames; in order to assess potential changes on geographic distribution of triatomine species facing climate change scenarios. At an interspecific level, life history strategies were characterized by comparative analyses (among genera and species) of main life history traits associated with development time, mortality, reproductive characteristics and their effects on demographic parameters. We searched for relationships between traits looking for trade-offhand fecundity patterns. Results show a great diversity of life history strategies among 27 triatomine species, and no conclusive evidences were found about trade-offs among life history traits.